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Bio-monitoring System for Early Detection of Toxic Dinoflagellate Alexandrium pacificum Using the Shell Valve Movements of Bivalves

유독 와편모조류 Alexandrium pacificum의 조기 탐지를 위한 이매패류 패각운동 생물모니터링 시스템 연구

  • Jeong, Soo Yong (Major of Oceanography, Division of Earth and Environmental System Sciences, Pukyong National University) ;
  • Kim, Dae Hyun (Marine System Institute, OCEANTECH Co., Ltd) ;
  • Oh, Seok Jin (Major of Oceanography, Division of Earth and Environmental System Sciences, Pukyong National University)
  • 정수용 (부경대학교 지구환경시스템과학부 해양학전공) ;
  • 김대현 ((주)오션테크 해양시스템연구소) ;
  • 오석진 (부경대학교 지구환경시스템과학부 해양학전공)
  • Received : 2022.08.30
  • Accepted : 2022.09.30
  • Published : 2022.10.31

Abstract

We examined changes in the shell valve movements (SVMs) of Mytilus edulis and Crassostrea gigas using a Hall element sensor to investigate the early detection of the toxic dinoflagellate Alexandrium pacificum. No increase or decrease was observed in SVMs caused by the non-toxic algae Isochrysis galbana in both M. edulis and C. gigas. However, when M. edulis and C. gigas were exposed to A. pacificum, which causes paralytic shellfish poisoning, the average SVMs for 12 hours before and after exposure increased from 1.25 times/hr to 2.13 times/hr and 2.23 times/hr to 8.91 times/hr, respectively. After exposure to A. pacificum, the SVMs of M. edulis increased rapidly within 1 hour and then decreased gradually. However, C. gigas showed high SVMs until 4 hours after exposure. SVMs of C. gigas appeared to be more sensitive to toxic dinoflagellate than those of M. edulis. Therefore, these results are expected to be used as basic data for the establishment of a biological monitoring system for early detection of the toxic dinoflagellate A. pacificum.

본 연구는 유독 와편모조류 Alexandrium pacificum의 조기 감지 여부를 조사하기 위해 홀 소자 센서(Hall element sensor)를 활용하여 진주담치(Mytilus edulis)와 참굴(Crassostrea gigas)의 패각운동(shell valve movements, SVMs) 변화를 살펴보았다. 무독성 조류 Isochrysis galbana에 대한 SVMs는 M. edulis와 C. gigas에서 모두 증감이 관찰되지 않았다. 하지만 마비성 패독(paralytic shellfish poisoning, PSP)을 유발하는 A. pacificum에 노출됨에 따라 M. edulis와 C. gigas는 폭로 전후로 약 12시간 동안 평균 SVMs가 각각 1.25 times/hr에서 2.13 times/hr 그리고 2.23 times/hr에서 8.91 times/hr로 증가하였다. M. edulis는 A. pacificum에 노출되고 1시간 이내에 SVMs가 증가한 뒤 점차 감소한 추세를 보였지만, C. gigas는 노출 후 4시간까지도 높은 SVMs를 보여, C. gigas가 M. edulis보다 유독 와편모조류에 대한 민감성이 높은 것으로 보였다. 따라서 이러한 결과들은 유독 와편모조류 A. pacificum의 출현 시 조기 감지를 할 수 있는 생물모니터링 시스템 체계 구축에 기초자료로 활용될 수 있을 것으로 기대된다.

Keywords

1. 서론

우리나라에서 유해 조류에 의해 생산되는 해양생물 독소 중에서 사회적인 문제를 발생시키고 있는 독소는 패류 독소라고 할 수 있다(Han et al., 1992; Mok et al., 2013). 특히, 쇄설성 유기물을 먹이로 하는 여과 섭식성 이매패류가 유독 와편모조류를 섭취하게 되면 마비성 패독(paralytic shellfish poisoning, PSP)을 일으키게 된다(Edebo et al., 1988; Silvert and Rao, 1992; Bricelj and Shumway, 1998). PSP로 인한 중독 및 사망사고는 여러 차례 공식적으로 보고된 바 있으며(Chang et al., 1987; Lee et al., 1997), 매년 춘계에 이매패류의 PSP 기준치 초과(80 µg/100g 이하)에 따라 양식 이매패류의 출하가 금지가 되는 등 사회적 문제가 발생하고 있다. 국내에서는 Alexandrium spp. 중에서 PSP를 유발하는 원인종으로 Alexandrium pacificum과 Alexandrium catenella가 대표적이며(Kim et al., 2002; Oh et al., 2012), A. pacificum은 비교적 높은 수온(최적 수온 25°C)에서 잘 생장하는 특성을 보인다(Oh et al., 2012). 현재 PSP 발생시기가 과거에는 춘계에 국한되었던 것이 점차 초하계까지 장기화되고 있는 추세로(Kim et al., 2002; Oh et al., 2012), 올해(2022년) 6월 A. pacificum에 따른 것으로 여겨지는 PSP 기준치 초과가 부산 기장군 인근 연안에서 보고되었으며, 그 후 동남해 일대에서 기준치 이하이지만, 지속적으로 검출된 바있다(NIFS, 2022).

한편, 국내에서는 유해 조류 및 적조의 조기 탐지를 위해 물리적·화학적 방법을 이용한 모니터링 시스템이 운영되고 있지만, 해당 해역의 다양한 환경요인에 따라 같은 생물종일지라도 생리·생태학적 특성이 항시 변동할 수 있어 모든 원인생물에 적용시키기엔 이러한 생물학적 특성을 반영하지 못한다는 한계가 있었다(Yoon, 2010; Kramer and Botterweg, 1991). 이러한 한계를 보완하고자 생물을 검지소자로 활용한 바이오 모니터링 시스템(bio-monitoring system, BMS) 연구가 최근 활발히 진행되고 있다(Nagai et al., 2006). BMS는 변화하는 환경 요인에 따라 민감하게 반응하는 생물을 검지소자로 활용해 모니터링하는 시스템이다. 생물의 행동 변화를 지속적으로 측정하여 요인의 변화를 파악하는데 효과적이기 때문에 BMS는 기존의 물리적·화학적 모니터링보다 정확하며 데이터 측정과 비용 측면에서 효율적인 것이 장점이다(Oh et al., 2013).

생물 검지소자로 다양한 생물을 이용하고 있으며, 이 중 이매패류는 해양에서 큰 이동성을 보이지 않고 외부 환경 변화에 따라 반응하기 때문에 오래전부터 해양환경을 파악하기 위한 지표생물로 사용되어 왔다(Kramer et al., 1989; Jeng et al., 2000; Ramu et al., 2007; Moroishi et al., 2009). 다양한 이매패류의 반응 중에서 패각운동(shell valve movements, SVMs)은 오래전부터 건강도 평가를 위해 이용되었다(Fuji, 1979; Higgins, 1980). 또한 생체 변화와 외부 환경에 대한 방어 반응(Rajagopal et al., 1997) 뿐만 아니라, 호흡, 섭식, 심박률, 먹이활동, 내인성 리듬(circatidal and circadian rhythm) 등의 내부적 요인과 포식자로부터의 회피나 외부자극 등에 따라 변화한다(Rao, 1954; Langton, 1977). 최근에 SVMs를 활용한 모니터링 시스템 연구가 진행되고 있으며, 일본에서는 진주조개(Pinctada fucata)의 SVMs를 이용하여 이매패류를 대량폐사 시키는 Heterocapsa circularisquama의 조기 탐지를 위한 이매패류 BMS가 개발되어 실용화 단계에 있다(Nagai et al., 2006).

천해양식업은 대한민국의 어업 생산량 중 약 60% 이상이며(KOSIS, 2020), 해조류와 패류가 생산 품종에서 대부분을 차지하고 있다(MOF, 2021). 이 중 진주담치(Mytilus edulis)와 참굴(Crassostrea gigas)은 가장 많은 생산량을 나타내고 있지만, 매년 PSP에 따른 출하 금지 등에 따라 지속가능한 양식 생산에 문제를 발생시키고 있다. 따라서, 본 연구에서는 한국 연안에서 출현하는 대표적인 유독 와편모조류의 A. pacificum과 이매패류 종묘생산시 주된 먹이생물로 널리 알려져 있는 Isochrysis galbana를 대조구로 활용하여, 두 미세조류의 폭로에 따라 변화하는 M. edulis와 C. gigas의 패각운동 패턴을 살펴보았다.

2. 재료 및 방법

1) 미세조류 배양

실험에 사용한 A. pacificum과 I. galbana는 한국해양과학기술원 남해연구소 해양시료도서관에서 분양 받았다. A. pacificum과 I. galbana의 유지 배양은 남해 외양수를 기반으로 하는 f/2 medium (Guillard, 1975)을 이용하였으며, 수온 20°C, 염분 30 psu, 광조건 약 300 µmol/m2/s(12L: 12D cycle) 조건에서 유지하였다. 폭로실험을 위하여 2종의 대량 배양을 수행하였으며, 대량 배양은 f/2 medium 250 ml에서 시작하여, 유지 배양과 동일한 조건 하에서 배양하였다. 그 후 10 L, 30 L 수조 순으로 2종을 각각 접종하여 대량 배양체계를 구축하였고, 세포밀도가 약 5,000 cells/ml가 될 때까지 배양하여 실험에 제공하였다.

2) M. edulis와 C. gigas의 노출실험

본 실험에 사용된 M. edulis와 C. gigas는 2022년 1~2월 경상남도 거제시 장목 인근 연안에서 채집하였다. 각장, 각고, 각폭은 M. edulis가 각각 65±20 mm, 30±10 mm, 40±20 mm였으며, C. gigas가 각각 100±20 mm, 30±20 mm, 50±20 mm 범위였다. 실험실로 운반된 M. edulis와 C. gigas는 20 L 크기의 수조에 분리하여 여과한 해수 (GF/C filter; 1.2 µm pore size)에서 순치시켰으며(수온 15±1°C; DBA-075, Daeil COOLER Co.), 수조용 기포발생기를 이용해 산소 공급을 하였다. 실험기간 동안 계속해서 동일한 조건을 유지하였으며, 1일에 한 번씩 새롭게 여과해수로 교환하였다. 또한 실험에 사용된 M. edulis와 C. gigas는 먹이 섭이활동에 따른 영향을 배제하기 위해서 실험 전 7일 정도 절식시킨 후 실험에 사용하였다.

노출실험은 실험 전에 M. edulis와 C. gigas는 여과해수 10 L가 담긴 20 L 수조에 무작위로 16개체를 배치하였다. 실험 조건은 15±1°C, 30 psu, 100 µmol/m2/s (12L: 12D cycle)였으며, 질식에 따른 폐사를 방지하기 위해 수조용 기포발생기로 산소를 공급하였다(Fig. 1). 폭로실험은 자연환경을 고려하여 일회성 폭로가 아닌, 총 실험 기간 6일(여과해수 48시간, 미세조류 노출 48시간, 여과 해수 48시간) 동안 정량송액펌프(peristaltic pump)를 사용해 실험 수조에 이매패류에 지속적으로 노출될 수 있도록 하였다. A. pacificum과 I. galbana의 노출농도는 약 5,000 cells/ml가 되도록 하여 조절하였다.

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Fig. 1. Schematic of the experimental design for continuous exposure of Isochrysis galbana and Alexandrium pacificum (about 5,000 cells/ml) to Mytilus edulis and Crassostrea gigas.

3) 패각운동 측정

Fig. 1과 같이 대조구 I. galbana와 실험구 A. pacificum의 폭로에 따른 M. edulis와 C. gigas의 패각운동을 측정하였다. 패각운동은 홀 소자 센서(Hall element sensor)를 이용한 패각운동 측정장치(OCEANTECH Co., OT-SVML-001, Busan)를 사용하였다(Fig. 2). 홀 소자는 정밀기기 측정과 같은 공업 분야에서 많이 사용되는 센서로 자기장의 세기에 따라 전압이 변화하며, 기존의 패각운동 측정장치인 Kymograph와 Strain-gauge보다 부착에 따른 스트레스가 없어 자연상태에서 보이는 패각운동을 측정하는데 용이하다(Nagai et al., 2006). 계측원리는 이매패류의 양쪽 패각에 홀 소자와 자석을 부착시켜 개폐 거리에 따라 변화하는 자기력 값을 전압값으로 치환하여 패각운동을 측정하였다. 본 연구에서 사용된 홀 소자의 무게는 2 g 내외(7×18.2×4.8 mm)였으며, 감도는 15-1,000 mv를 가지고 측정속도는 0.5-2.0 sec였다. 홀 소자와 자석은 실험 대상생물에 독성 피해가 없는 산호 접착제(ISTA Instant Glue, TZONG YANG AQUARIUM Co.)를 이용해 부착하여 실시하였다.

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Fig. 2. Overhead and isometric views of the Hall element sensor covered with epoxy resin. Scheme of Mytilus edulis with a Hall element sensor bonded onto the left valve and a small magnet on the right valve.

4) 통계 분석

이매패류의 패각운동은 MATLAB (Matrix Laboratory)을 이용하여 측정하였다. 실험에 이용되는 이매패류가 동일한 종이라 할지라도 각각의 개체 간의 크기가 서로 다른 점을 고려하여 개폐 거리에 따라 달라지는 홀 소자의 전압값을 최솟값 0, 최댓값 1로 각각 치환하였고, 시계열로 나타낸 데이터에서 설정한 기준값을 초과하여 피크가 나타날 경우 패각운동이 발생한 것으로 간주하였다. 서로 다른 매개 변수 간의 비교는 Tukey 검정을 통해 p < 0.05의 범위에서 유의한 차이를 확인하였으며, 결과는 평균 ± 표준편차로 나타내었다. 통계 분석은 Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) 통계 분석 프로그램을 사용하여 수행되었다.

3. 결과 및 고찰

패각운동 측정장치를 이용하여 M. edulis와 C. gigas의 SVMs를 측정한 결과, Fig. 3과 같은 패턴을 나타내었다. 패각운동은 폐각근의 활동에 따라 발생하고, 폐각근을 구성하는 성분 중 횡문근(striated muscle)이 패각의 급속한 개폐운동을 담당하고 있으며, 평활근(smooth muscle)은 폐각작용을 유도한다(Fuji and Toda, 1991). M. edulis와 C. gigas 모두 폐각반응은 매우 빠르게 나타났고, 개각반응은 폐각 반응속도보다 천천히 진행되어 개각상태가 일시적으로 유지된 후 다시 폐각반응이 일어났으며, 폐각 후 개각이 진행될 때 C. gigas가 M. edulis보다 진행속도가 더 빠르게 나타났다. Nagai (2006)는 이매패류 종에 따라 패각운동은 다른 형태를 보인다고 하였으며, Oh et al. (2013)는 패각운동은 종 특이성(species specific)이 있는 것으로 생각되며, 이매패류의 패각운동을 활용한 BMS 구축을 위해서는 종에 따라 달라지는 폐각근 조직의 이해가 필요로 보인다고 제안하였다.

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Fig. 3. Standard shell valve movements pattern of Mytilus edulis and Crassostrea gigas.

I. galbana를 48시간 동안 폭로하였을 때, 폭로하기 전과 비교하여 M. edulis와 C. gigas 둘 다 SVMs의 증가가 관찰되지 않았다(Fig. 4(a), 5(a)). I. galbana의 폭로가 중지된 이후, 다시 여과해수를 흘려주어도 SVMs의 변화는 크게 나타나지 않았다. 다만, M. edulis의 평균 SVMs의 횟수는 C. gigas보다 낮은 수준이었다. M. edulis는 A. pacificum를 폭로함에 따라 12시간 동안 평균 SVMs가 1.25 times/hr에서 2.13 times/hr로 증가하였다(p < 0.05; Table 1, Fig. 4(b)). 특히, A. pacificum에 노출된 직후 1시간 동안 급격하게 SVMs가 증가하는 것이 관찰되었고(3.67 times/hr), 이후에는 점차 감소하여 노출 전과 비슷하게 나타내어 정상적인 SVMs 패턴으로 돌아오는 경향을 보였다. C. gigas도 전체적인 SVMs의 횟수는 A. pacificum의 폭로가 시작된 후 12시간 내 평균 SVMs가 2.23 times/hr에서 8.91 times/hr로 증가하였다(p < 0.001; Table 1, Fig. 5(b)). M. edulis는 1시간, C. gigas는 4시간 동안 급격하게 SVMs가 증가하였다.

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Fig. 4. Changes in shell valve movements of Mytilus edulis exposed to (a) Isochrysis galbana and (b) Alexandrium pacificum. Mussels were exposed to filtered seawater (open circles) and exposure solution (closed circle).

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Fig. 5. Changes in shell valve movements of Crassostrea gigas exposed to (a) Isochrysis galbana and (b) Alexandrium pacificum. Oysters were exposed to filtered seawater (open circles) and exposure solution (closed circle).

Table 1. Comparison of shell valve movements for 12 hours before and after the exposure point

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Values are presented as mean±standard deviation.

Tran et al. (2010)에 따르면, 유독 와편모조류 Prorocentrum cordatum을 낮은 세포밀도로 C. gigas에 노출시켰을 때 급격하게 SVMs가 증가하였으며, Mytilus galloprovincialis의 PSP 축적에 따라 SVMs도 증가한다는 보고가 있다(Haberkorn et al., 2011; Comeau et al., 2019). 반면에 무독 와편모조류 Heterocapsa triquetra에서는 I. galbana와 같이 패각운동의 변화에 큰 영향을 주지 않았다(Haberkorn et al., 2011). 이러한 반응 기작은 유독 와편모조류의 침입을 막기 위한 면역반응과 관련이 있다. 유독 와편모조류에 노출이 되면 위와 장에 다량의 혈구가 이동하게 되는데, 건강한 혈구들은 유독 와편모조류로 인해 혈액순환이 멈추게 되어 장에 손상을 입히게 된다(Galimany et al., 2008). 따라서 노출 초기에 면역반응을 조절하여 세포 혹은 조직의 높은 생존도를 유지하기 위하여 SVMs가 증가하는 것으로 추정하고 있다(Langton et al., 1977; Tran et al., 2010). 하지만 이매패류의 PSP는 수온, 염분과 같은 물리적 환경 및 같은 종일지라도 환경에 따라 다양한 독함량 및 조성을 가진 유영세포의 포식에 따라 이매패류의 PSP 독성과 함량의 차이가 발생하기 때문에(Prakash et al., 1971; Amanhir et al., 2017), 이에 따라 반응하는 SVMs의 패턴도 다양하게 나타날 수 있을 것으로 생각된다. 따라서 이매패류의 PSP와 SVMs의 관계는 금후 추가적인 검토가 필요할 것으로 보인다.

본 실험에서 평균 SVMs는 실험기간 동안 C. gigas가 M. edulis보다 높았으며, 유독 와편모조류에 노출된 뒤 SVMs가 증가하는 반응 또한 C. gigas가 M. edulis보다 비교적 장기간 유지되는 것으로 관찰되었다(Table 1, Fig. 4, 5). 이매패류별 PSP 축적능력을 비교한 연구에서 M. edulis가 다른 이매패류보다 축적률이 높았으며(Park et al., 2000; Mok et al., 2012), 실제 해역에서의 연구사례에서도 담치류는 다른 종에 비해 PSP의 축적이 빠르고 높은 독성에 도달하였다(Asakawa et al., 1993; Park et al., 2000). 담치류의 독화는 생체 내 조직의 PSP에 대한 민감도와 상관관계가 있다(Bricelj et al., 1990). 따라서 담치류는 C. gigas에 비해 상대적으로 낮은 민감도와 높은 적응력이 있어 쉽게 유독 와편모조류를 섭이하여 높은 독소를 축적한다(Bricelj et al., 1990, Kacem et al., 2015). 이러한 생리적인 기작에 따라 M. edulis는 PSP 정보를 제공하는 지표 생물로 알려져 있다(Shumway, 1990). 하지만 본 실험에서 M. edulis는 유독 와편모조류에 비교적 빠른 적응력을 가져 빠른 시간 내에 정상상태의 SVMs 패턴으로 회복하였으며, SVMs의 민감도도 높지 않았다. 다른 이매패류에 비하여 비교적 빠르게 독화되는 M. edulis는 이매패류의 독화 유무를 확인할 수 있는 지표생물로서 적합하지만, 유독 와편모조류의 조기 탐지를 위한 SVMs를 활용한 BMS에서는 민감도가 높은 C. gigas가 더 적합한 것으로 판단된다.

한편, 이미 선진국 중심으로 담수역과 기수역에서 독성물질을 비롯한 이상현상을 감지하여 수질을 향상시키기 위해 생물을 검지소자로 활용한 BMS의 연구가 활발히 수행되고 있다. 대표적으로 말조개(Nodularia douglasiae)(Kramer et al., 1989)와 홍합류(Borcherding, 1992), 참재첩(Corbicula leana) (Ham and Peterson, 1994) 등이 있으며, 특히 독일에서는 얼룩말홍합(Dreissena ploymorpha)을 활용하여 Dreissena-Monitor 및 Musselmonitor®로 명명한 생물모니터링 시스템을 사용하고 있다(Borcherding, 2006). 프랑스에서는 C. gigas 양식장에서 패류를 독화시키는 원인종의 출현을 감시하기 위해 I. galbana 및 H. triquetra에 대한 비교실험을 통해 유독 와편모조류 Alexandrium minutum에 대해서만 특히 SVMs가 급격하게 증가하는 것을 확인하였고, 이를 활용한 BMS를 시험하고 있다. 또한 SVMs를 활용하여 이매패류의 생물학적 리듬(biological rhythms), 생장 및 산란 등의 생리/병리학적인 측면의 연구도 수행되고 있다(Riisgård et al., 2014; Riisgård and Larsen, 2015). 또한, 일본의 경우에도 이매패류의 아가미를 손상시켜 폐사시키는 유해 와편모조류 H. circularisquama로 인한 피해 방지를 위해 이매패류 SVMs를 활용한 BMS가 현장에서 운영되고 있으며, 양식 어업민들에게 큰 도움이 되고 있다. 국내에서는 H. circularisquama에 대한 현장 출현 보고는 없지만, 인접한 나라에서 발생하고 있는 유해 와편모조류이기 때문에 지구온난화 등에 따른 국내 연안역의 유입도 무시할 수 없는 상황이다. 많은 실험적인 검토가 필요할 것으로 보이지만, 이매패류 SVMs에 따른 BMS의 구축은 기존의 유독 와편모조류뿐만 아니라 신규 유해 와편모조류(novel harmful dinoflagellate)의 조기 감지에도 적용이 가능할 것으로 생각된다.

4. 결론

본 연구에서는 해양에서 다양한 환경인자에 따라 달리하는 생물학적 특성을 고려한 BMS를 구축하기 위해 이매패류를 검지소자로 활용하여 유독 와편모조류 A. pacificum이 M. edulis와 C. gigas의 SVMs에 미치는 영향을 조사하였다. A. pacificum에 노출된 직후 M. edulis와 C. gigas의 SVMs는 면역 및 보호반응을 위해 모두 증가하였다. 실험기간 동안 C. gigas가 M. edulis보다 SVMs의 민감도가 높아 유독 와편모조류를 감지를 위한 BMS으로 C. gigas가 적합할 것으로 보였다. 이미 선진국 중심으로 독성 물질을 비롯한 이상현상을 감지하여 수질을 향상시키기 위해 생물을 검지소자로 활용한 BMS의 연구가 활발히 수행되고 있으며, SVMs를 활용한 BMS도 현장실험을 걸쳐 현장에 조기경보 시스템으로서 활용되고 있다. 특히 최근 우리나라의 주변 해역에서 이상해황이 자주 발생하고 있으며, 유해·유독 와편모조류의 번무가 광역화 및 장기화 추세에 있다. 어업민의 지속가능한 생산 및 소득향상을 위해서 경제적이며, 감도 높은 BMS의 도입이 필요할 것으로 보이며, SVMs를 활용한 BMS가 좋은 대안이 될 것으로 기대된다.

사사

이 논문은 2022년도 해양수산부 재원으로 해양수산과학기술진흥원의 지원을 받아 수행된 연구임(20220252, 수산전문인력양성사업).

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