Browse > Article
http://dx.doi.org/10.5478/MSL.2021.12.3.93

MALDI-MS: A Powerful but Underutilized Mass Spectrometric Technique for Exosome Research  

Jalaludin, Iqbal (Department of Chemistry, Chungnam National University)
Lubman, David M. (Department of Surgery, University of Michigan Medical Center)
Kim, Jeongkwon (Department of Chemistry, Chungnam National University)
Publication Information
Mass Spectrometry Letters / v.12, no.3, 2021 , pp. 93-105 More about this Journal
Abstract
Exosomes have gained the attention of the scientific community because of their role in facilitating intercellular communication, which is critical in disease monitoring and drug delivery research. Exosome research has grown significantly in recent decades, with a focus on the development of various technologies for isolating and characterizing exosomes. Among these efforts is the use of matrix-assisted laser desorption ionization (MALDI) mass spectrometry (MS), which offers high-throughput direct analysis while also being cost and time effective. MALDI is used less frequently in exosome research than electrospray ionization due to the diverse population of extracellular vesicles and the impurity of isolated products, both of which necessitate chromatographic separation prior to MS analysis. However, MALDI-MS is a more appropriate instrument for the analytical approach to patient therapy, given it allows for fast and label-free analysis. There is a huge drive to explore MALDI-MS in exosome research because the technology holds great potential, most notably in biomarker discovery. With methods such as fingerprint analysis, OMICs profiling, and statistical analysis, the search for biomarkers could be much more efficient. In this review, we highlight the potential of MALDI-MS as a tool for investigating exosomes and some of the possible strategies that can be implemented based on prior research.
Keywords
MALDI; Mass Spectrometry; Exosomes; Extracellular Vesicles;
Citations & Related Records
Times Cited By KSCI : 1  (Citation Analysis)
연도 인용수 순위
1 Kanninen, K.M.; Bister, N.; Koistinaho, J.; Malm, T. Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2016, 1862, 403, DOI: 10.1016/j.bbadis.2015.09.020.   DOI
2 van Niel, G.; D'Angelo, G.; Raposo, G. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2018, 19, 213, DOI: 10.1038/nrm.2017.125.   DOI
3 Harding, C.; Heuser, J.; Stahl, P. Eur. J. Cell Biol. 1984, 35, 256.
4 Raposo, G.; Nijman, H. W.; Stoorvogel, W.; Liejendekker, R.; Harding, C. V.; Melief, C. J.; Geuze, H. J. J. Exp. Med. 1996, 183, 1161, DOI: 10.1084/jem.183.3.1161.   DOI
5 Street, J. M.; Koritzinsky, E. H.; Glispie, D. M.; Star, R. A.; Yuen, P. S. Adv. Clin. Chem. 2017, 78, 103, DOI: 10.1016/bs.acc.2016.07.003.   DOI
6 Dixon, C. L.; Sheller-Miller, S.; Saade, G. R.; Fortunato, S. J.; Lai, A.; Palma, C.; Guanzon, D.; Salomon, C.; Menon, R. Endocrinology 2018, 159, 2229, DOI: 10.1210/en.2018-00073.   DOI
7 Li, P.; Kaslan, M.; Lee, S. H.; Yao, J.; Gao, Z. Theranostics 2017, 7, 789, DOI: 10.7150/thno.18133.   DOI
8 An, M. R.; Wu, J.; Zhu, J. H.; Lubman, D. M. J. Proteome Res. 2018, 17, 3599, DOI: 10.1021/acs.jproteome.8b00479.   DOI
9 Rider, M. A.; Hurwitz, S. N.; Meckes, D. G. Sci. Rep. 2016, 6, 23978, DOI: 10.1038/srep23978.   DOI
10 Navajas, R.; Corrales, F. J.; Paradela, A. Methods Mol. Biol. 2019, 1959, 39, DOI: 10.1007/978-1-4939-9164-8_3.   DOI
11 Zhang, Y.; Bi, J.; Huang, J.; Tang, Y.; Du, S.; Li, P. Int. J. Nanomedicine 2020, 15, 6917, DOI: 10.2147/IJN.S264498.   DOI
12 McAndrews, K. M.; Kalluri, R. Mol. Cancer 2019, 18, 52, DOI: 10.1186/s12943-019-0963-9.   DOI
13 Zhang, T.; Hu, L.; Ma, H.; Ni, F.; Liu, F.; Chen, H. J. Proteome Res. 2020, 19, 3644, DOI: 10.1021/acs.jproteome.0c00138.   DOI
14 Bohme, K.; Fernandez-No, I. C.; Barros-Velazquez, J.; Gallardo, J. M.; Canas, B.; Calo-Mata, P. Electrophoresis 2012, 33, 2138, DOI: 10.1002/elps.201200074.   DOI
15 Wu, D.; Yan, J.; Shen, X.; Sun, Y.; Thulin, M.; Cai, Y.; Wik, L.; Shen, Q.; Oelrich, J.; Qian, X.; Dubois, K. L.; Ronquist, K. G.; Nilsson, M.; Landegren, U.; KamaliMoghaddam, M. Nat. Commun. 2019, 10, 3854, DOI: 10.1038/s41467-019-11486-1.   DOI
16 Orsburn, B. C. Proteomes 2021, 9, 15. https://doi.org/10.3390/proteomes9010015.   DOI
17 Soeriyadi, A. H.; R.Whittaker, M.; Boyer, C.; Davis, T. P. J. Polym. Sci. A Polym. Chem. 2013, 51, 1475, DOI: 10.1002/pola.26536.   DOI
18 Wang, Y.-T.; Shi, T.; Srivastava, S.; Kagan, J.; Liu, T.; Rodland, K. D. Cancers 2020, 12, 2335, DOI: 10.3390/cancers12092335.   DOI
19 Zhang, Y.; Fonslow, B. R.; Shan, B.; Baek, M. C.; Yates, J. R., III. Chem. Rev. 2013, 113, 2343, DOI: 10.1021/cr3003533.   DOI
20 Catherman, A. D.; Skinner, O. S.; Kelleher, N. L. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2014, 445, 683, DOI: 10.1016/j.bbrc.2014.02.041.   DOI
21 El-Aneed, A.; Cohen, A.; Banoub, J. Appl. Spectrosc. Rev. 2009, 44, 210, DOI: 10.1080/05704920902717872.   DOI
22 Leopold, J.; Popkova, Y.; Engel, K. M.; Schiller, J. Biomolecules 2018, 8, 173, DOI: 10.3390/biom8040173.   DOI
23 Qiao, Z.; Lissel, F. Chem. Asian J. 2021, 16, 868, DOI: 10.1002/asia.202100044.   DOI
24 Murray, K. K. J. Mass Spectrom. 2021, 56, e4664, DOI: 10.1002/jms.4664.   DOI
25 Dreisewerd, K. Chem. Rev. 2003, 103, 395, DOI: 10.1021/cr010375i.   DOI
26 Knochenmuss, R.; Zenobi, R. Chem. Rev. 2003, 103, 441, DOI: 10.1021/cr0103773.   DOI
27 Strupat, K.; Karas, M.; Hillenkamp, F. Int. J. Mass Spectrom. Ion Processes 1991, 111, 89, DOI: 10.1016/0168-1176(91)85050-V.   DOI
28 Trimpin, S.; Inutan, E. D.; Herath, T. N.; McEwen, C. N. Anal. Chem. 2010, 82, 11, DOI: 10.1021/ac902066s.   DOI
29 Choi, H.; Lee, D.; Kim, Y.; Nguyen, H.-Q.; Han, S.; Kim, J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2019, 30, 1174, DOI: 10.1007/s13361-019-02213-7.   DOI
30 Karas, M.; Kruger, R. Chem. Rev. 2003, 103, 427, DOI: 10.1021/cr010376a.   DOI
31 Shi, C. Y.; Deng, C. H. Analyst 2016, 141, 2816, DOI: 10.1039/c6an00220j.   DOI
32 Lee, D.; Kim, Y.; Jalaludin, I.; Nguyen, H.-Q.; Kim, M.; Seo, J.; Jang, K.-S.; Kim, J. Food Chem. 2021, 342, 128356, DOI: 10.1016/j.foodchem.2020.128356.   DOI
33 Beavis, R. C.; Chaudhary, T.; Chait, B. T. Org. Mass Spectrom. 1992, 27, 156, DOI: 10.1002/oms.1210270217.   DOI
34 Kim, J. Mass Spectrom. Lett. 2015, 6, 27, DOI: 10.5478/MSL.2015.6.2.27.   DOI
35 Chun, S.; Ahn, S.; Yeom, C.-H.; Park, S. Biology 2016, 5, 50, DOI: 10.3390/biology5040050.   DOI
36 Liebisch, G.; Fahy, E.; Aoki, J.; Dennis, E. A.; Durand, T.; Ejsing, C. S.; Fedorova, M.; Feussner, I.; Griffiths, W. J.; Kofeler, H.; Merrill, A. H.; Murphy, R. C.; O'Donnell, V. B.; Oskolkova, O.; Subramaniam, S.; Wakelam, M. J. O.; Spener, F. J. Lipid Res. 2020, 61, 1539, DOI: 10.1194/jlr.S120001025.   DOI
37 Patel, G. K.; Khan, M. A.; Zubair, H.; Srivastava, S. K.; Khushman, M. D.; Singh, S.; Singh, A. P. Sci. Rep. 2019, 9, 5335, DOI: 10.1038/s41598-019-41800-2.   DOI
38 Pang, Z.; Chong, J.; Zhou, G.; de Lima Morais, D. A.; Chang, L.; Barrette, M.; Gauthier, C.; Jacques, P.-E.; Li, S.; Xia, J. Nucleic Acids Res. 2021, 49, W388, DOI: 10.1093/nar/gkab382.   DOI
39 Wubbolts, R.; Leckie, R. S.; Veenhuizen, P. T.; Schwarzmann, G.; Mobius, W.; Hoernschemeyer, J.; Slot, J. W.; Geuze, H. J.; Stoorvogel, W. J. Biol. Chem. 2003, 278, 10963, DOI: 10.1074/jbc.M207550200.   DOI
40 Allelein, S.; Medina-Perez, P.; Lopes, A. L. H.; Rau, S.; Hause, G.; Kolsch, A.; Kuhlmeier, D. Sci. Rep. 2021, 11, 11585, DOI: 10.1038/s41598-021-91129-y.   DOI
41 Sidhom, K.; Obi, P. O.; Saleem, A. Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 6466, DOI: 10.3390/ijms21186466.   DOI
42 Gamez-Valero, A.; Monguio-Tortajada, M.; CarrerasPlanella, L.; Franquesa, M.; Beyer, K.; Borras, F. E. Sci. Rep. 2016, 6, 33641, DOI: 10.1038/srep33641.   DOI
43 Lane, R. E.; Korbie, D.; Trau, M.; Hill, M. M. Proteomics 2019, 19, 1800156, DOI: 10.1002/pmic.201800156.   DOI
44 Horneffer, V.; Dreisewerd, K.; Ludemann, H. C.; Hillenkamp, F.; Lage, M.; Strupat, K. Int. J. Mass Spectrom. 1999, 185-187, 859, DOI: 10.1016/S1387-3806(98)14218-5.   DOI
45 Hu, Q.; Su, H.; Li, J.; Lyon, C.; Tang, W.; Wan, M.; Hu, T. Y. Precis. Clin. Med. 2020, 3, 54, DOI: 10.1093/pcmedi/pbaa007.   DOI
46 Trams, E. G.; Lauter, C.J.; Salem, N., Jr.; Heine, U. Biochim. Biophys. Acta 1981, 645, 63, DOI: 10.1016/0005-2736(81)90512-5.   DOI
47 Hegmans, J. P. J. J.; Bard, M. P. L.; Hemmes, A.; Luider, T. M.; Kleijmeer, M. J.; Prins, J.-B.; Zitvogel, L.; Burgers, S. A.; Hoogsteden, H. C.; Lambrecht, B. N. Am. J. Pathol. 2004, 164, 1807, DOI: 10.1016/S0002-9440(10)63739-X.   DOI
48 Xie, X. F.; Chu, H. J.; Xu, Y. F.; Hua, L.; Wang, Z. P.; Huang, P.; Jia, H. L.; Zhang, L. Cardiol. J. 2019, 26, 584, DOI: 10.5603/CJ.a2018.0032.   DOI
49 Zhang, L.; Wang, W.; Bai, J.; Xu, Y.-F.; Li, L.-Q.; Hua, L.; Deng, L.; Jia, H.-L. Rev. Port. Cardiol. 2016, 35, 265, DOI: 10.1016/j.repc.2015.11.016.   DOI
50 Vailati-Riboni, M.; Palombo, V.; Loor, J. J. What Are Omics Sciences? In Periparturient Diseases of Dairy Cows: A Systems Biology Approach, Springer: Cham, 2017.
51 Tang, X.; Sadeghi, M.; Olumee, Z.; Vertes, A. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1997, 11, 484, DOI: 10.1002/(SICI)1097-0231(199703)11:5<484::AIDRCM895>3.0.CO;2-2.   DOI
52 Banliat, C.; Le Bourhis, D.; Bernardi, O.; Tomas, D.; Labas, V.; Salvetti, P.; Guyonnet, B.; Mermillod, P.; SaintDizier, M. Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 5326, DOI: 10.3390/ijms21155326.   DOI
53 Kalishwaralal, K.; Kwon, W. Y.; Park, K. S. Biotechnol. J. 2019, 14, e1800430, DOI: 10.1002/biot.201800430.   DOI
54 Lin, S.-Y.; Chang, C.-H.; Wu, H.-C.; Lin, C.-C.; Chang, K.-P.; Yang, C.-R.; Huang, C.-P.; Hsu, W.-H.; Chang, C.- T.; Chen, C.-J. Sci. Rep. 2016, 6, 34446, DOI: 10.1038/srep34446.   DOI
55 Singhto, N.; Vinaiphat, A.; Thongboonkerd, V. Sci. Rep. 2019, 9, 13834, DOI: 10.1038/s41598-019-50195-z.   DOI
56 Hyun, K. A.; Gwak, H.; Lee, J.; Kwak, B.; Jung, H. I. Micromachines 2018, 9, DOI: 10.3390/mi9070340.   DOI
57 Doyle, L. M.; Wang, M. Z. Cells 2019, 8, 727, DOI: 10.3390/cells8070727.   DOI
58 Weigt, D.; Sammour, D. A.; Ulrich, T.; Munteanu, B.; Hopf, C. Sci. Rep. 2018, 8, 11260, DOI: 10.1038/s41598-018-29677-z.   DOI
59 Bandu, R.; Oh, J. W.; Kim, K. P. Exp. Mol. Med. 2019, 51, 1, DOI: 10.1038/s12276-019-0218-2.   DOI
60 Cheruvanky, A.; Zhou, H.; Pisitkun, T.; Kopp, J. B.; Knepper, M. A.; Yuen, P. S. T.; Star, R. A. Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2007, 292, F1657, DOI: 10.1152/ajprenal.00434.2006.   DOI
61 Nguyen, H. Q.; Lee, D.; Kim, Y.; Paek, M.; Kim, M.; Jang, K. S.; Oh, J.; Lee, Y. S.; Yeon, J. E.; Lubman, D. M.; Kim, J. Anal. Chem. 2019, 91, 13297, DOI: 10.1021/acs.analchem.9b04198.   DOI
62 Fenn, J. B.; Mann, M.; Meng, C. K.; Wong, S. F.; Whitehouse, C. M. Science 1989, 246, 64, DOI: 10.1126/science.2675315.   DOI
63 Han, Z.; Peng, C.; Yi, J.; Wang, Y.; Liu, Q.; Yang, Y.; Long, S.; Qiao, L.; Shen, Y. iScience 2021, 24, 102906, DOI: 10.1016/j.isci.2021.102906.   DOI
64 Patil, A. A.; Ly Lai, T. K.; Wang, C.-W.; Chen, G.-F.; Du, B.-X.; Chiang, C.-K.; Peng, W.-P. Int. J. Mass Spectrom. 2021, 462, 116539, DOI: 10.1016/j.ijms.2021.116539.   DOI
65 Ekstrom, S.; Onnerfjord, P.; Nilsson, J.; Bengtsson, M.; Laurell, T.; Marko-Varga, G. Anal. Chem. 2000, 72, 286, DOI: 10.1021/ac990731l.   DOI
66 Kobylis, P.; Stepnowski, P.; Caban, M. Microchem. J. 2021, 164, 105983, DOI: 10.1016/j.microc.2021.105983.   DOI
67 Murray, K. K.; Seneviratne, C. A.; Ghorai, S. Methods 2016, 104, 118, DOI: 10.1016/j.ymeth.2016.03.002.   DOI
68 Wiangnon, K.; Cramer, R. Anal. Chem. 2015, 87, 1485, DOI: 10.1021/ac504412p.   DOI
69 Beavis, R. C.; Chait, B. T.; Standing, K. G. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1989, 3, 436, DOI: 10.1002/rcm.1290031208.   DOI
70 Momen-Heravi, F. Methods Mol. Biol. 2017, 1660, 25, DOI: 10.1007/978-1-4939-7253-1_3.   DOI
71 Stubiger, G.; Nairn, M. D.; Abban, T. K.; Openshaw, M. E.; Mancera, L.; Herzig, B.; Wuczkowski, M.; Senfter, D.; Mader, R. M. Anal. Chem. 2018, 90, 13178, DOI: 10.1021/acs.analchem.8b03756.   DOI
72 Kim, J.-H.; Paek, K.; Kang, W. Bull. Korean Chem. Soc. 2002, 23, 315, DOI: 10.5012/bkcs.2002.23.2.315.   DOI
73 O'Rourke, M. B.; Djordjevic, S. P.; Padula, M. P. Mass Spectrom. Rev. 2018, 37, 217, DOI: 10.1002/mas.21515.   DOI
74 Nguyen, H.-Q.; Lee, D.; Kim, Y.; Kim, M. S.; Jang, K.-S.; Kim, J. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2019, 33, 1481, DOI: 10.1002/rcm.8491.   DOI
75 Shin, D.; Lee, D.; Kim, Y.; Kim, I.; Paek, J.; Kim, J. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2018, 32, 1746, DOI: 10.1002/rcm.8225.   DOI
76 Fenner, N. C.; Daly, N. R. Rev. Sci. Instrum. 1966, 37, 1068, DOI: 10.1063/1.1720410.   DOI
77 Phan, N. T. N.; Fletcher, J. S.; Ewing, A. G. Imaging Mass Spectrometry for Single-Cell Analysis. In Reference Module in Chemistry, Molecular Sciences and Chemical Engineering: Elsevier: Amsterdam, 2014.
78 Kang, W.; Kim, J.; Paek, K.; Shin, K.S. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2001, 15, 941. https://doi.org/https://doi.org/10.1002/rcm.313.   DOI
79 Demirev, P.; Westman, A.; Reimann, C.T.; Hakansson, P.; Barofsky, D.; Sundqvist, B.U.R.; Cheng, Y.D.; Seibt, W.; Siegbahn, K. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1992, 6, 187. https://doi.org/https://doi.org/10.1002/rcm.1290060307.   DOI
80 Overberg, A.; Karas, M.; Bahr, U.; Kaufmann, R.; Hillenkamp, F. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1990, 4, 293, DOI: 10.1002/rcm.1290040808.   DOI
81 Peterka, O.; Jirasko, R.; Chocholouskova, M.; Kuchar, L.; Wolrab, D.; Hajek, R.; Vrana, D.; Strouhal, O.; Melichar, B.; Holcapek, M. Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Biol. Lipids 2020, 1865, 158634, DOI: 10.1016/j.bbalip.2020.158634.   DOI
82 Roy, S.; Hochberg, F. H.; Jones, P. S. J. Extracell. Vesicles 2018, 7, 1438720, DOI: 10.1080/20013078.2018.1438720.   DOI
83 Kalluri, R.; LeBleu, V. S. Science 2020, 367, eaau6977, DOI: 10.1126/science.aau6977.   DOI
84 Karas, M.; Bachmann, D.; Hillenkamp, F. Anal. Chem. 1985, 57, 2935, DOI: 10.1021/ac00291a042.   DOI
85 Takahashi, A.; Okada, R.; Nagao, K.; Kawamata, Y.; Hanyu, A.; Yoshimoto, S.; Takasugi, M.; Watanabe, S.; Kanemaki, M. T.; Obuse, C.; Hara, E. Nat. Commun. 2017, 8, 15287, DOI: 10.1038/ncomms15287.   DOI
86 Zhang, S.; Chuah, S. J.; Lai, R. C.; Hui, J. H. P.; Lim, S. K.; Toh, W. S. Biomaterials 2018, 156, 16, DOI: 10.1016/j.biomaterials.2017.11.028.   DOI
87 Lualdi, M.; Fasano, M. J. Proteom. 2019, 198, 18, DOI: 10.1016/j.jprot.2018.12.004.   DOI
88 Yang, C.; Guo, W. B.; Zhang, W. S.; Bian, J.; Yang, J. K.; Zhou, Q. Z.; Chen, M. K.; Peng, W.; Qi, T.; Wang, C. Y.; Liu, C. D. Andrology 2017, 5, 1007, DOI: 10.1111/andr.12412.   DOI
89 Karimi, N.; Cvjetkovic, A.; Jang, S. C.; Crescitelli, R.; Hosseinpour Feizi, M. A.; Nieuwland, R.; Lotvall, J.; Lasser, C. Cell. Mol. Life Sci. 2018, 75, 2873, DOI: 10.1007/s00018-018-2773-4.   DOI
90 Tanaka, K.; Waki, H.; Ido, Y.; Akita, S.; Yoshida, Y.; Yoshida, T.; Matsuo, T. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1988, 2, 151, DOI: 10.1002/rcm.1290020802.   DOI
91 Zheng, X.; Xu, K. L.; Zhou, B. T.; Chen, T.; Huang, Y. Q.; Li, Q. L.; Wen, F.; Ge, W. T.; Wang, J.; Yu, S. J.; Sun, L. F.; Zhu, L.; Liu, W.; Gao, H. H.; Yue, L.; Cai, X.; Zhang, Q. H.; Ruan, G.; Zhu, T. H.; Wu, Z. H.; Zhu, Y.; Shao, Y. K.; Guo, T. N.; Zheng, S. J. Extracell. Vesicles 2020, 9, 1750202, DOI: 10.1080/20013078.2020.1750202.   DOI
92 Andreu, Z.; Yanez-Mo, M. Front. Immunol. 2014, 5, 442, DOI: 10.3389/fimmu.2014.00442.   DOI
93 Larios, J.; Mercier, V.; Roux, A.; Gruenberg, J. J. Cell Biol. 2020, 219, e201904113, DOI: 10.1083/jcb.201904113.   DOI
94 Hosseini-Beheshti, E.; Pham, S.; Adomat, H.; Li, N.; Tomlinson Guns, E. S. Mol. Cell. Proteom. 2012, 11, 863, DOI: 10.1074/mcp.M111.014845.   DOI
95 Mosaad, E.; Peiris, H. N.; Holland, O.; Morean Garcia, I.; Mitchell, M. D. Front. Physiol. 2020, 11, DOI: 10.3389/fphys.2020.594313.   DOI
96 Turchinovich, A.; Drapkina, O.; Tonevitsky, A. Front. Immunol. 2019, 10, 202, DOI: 10.3389/fimmu.2019.00202.   DOI
97 Kosaka, N.; Yoshioka, Y.; Fujita, Y.; Ochiya, T. J. Clin. Investig. 2016, 126, 1163, DOI: 10.1172/JCI81130.   DOI
98 Gradilla, A. C.; Gonzalez, E.; Seijo, I.; Andres, G.; Bischoff, M.; Gonzalez-Mendez, L.; Sanchez, V.; Callejo, A.; Ibanez, C.; Guerra, M.; Ortigao-Farias, J. R.; Sutherland, J. D.; Gonzalez, M.; Barrio, R.; Falcon-Perez, J. M.; Guerrero, I. Nat. Commun. 2014, 5, 5649, DOI: 10.1038/ncomms6649.   DOI
99 Gesierich, S.; Berezovskiy, I.; Ryschich, E.; Zoller, M. Cancer Res. 2006, 66, 7083, DOI: 10.1158/0008-5472.Can-06-0391.   DOI
100 Cocucci, E.; Meldolesi, J. Trends Cell Biol. 2015, 25, 364, DOI: 10.1016/j.tcb.2015.01.004.   DOI
101 Zhu, J.; Zhang, J.; Ji, X.; Tan, Z.; Lubman, D. M. J. Proteome Res. 2021, in press, DOI: 10.1021/acs.jproteome.1c00549.   DOI
102 Laugesen, S.; Roepstorff, P. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2003, 14, 992, DOI: 10.1016/S1044-0305(03)00262-9.   DOI
103 Gehrmann, U.; Naslund, T. I.; Hiltbrunner, S.; Larssen, P.; Gabrielsson, S. Semin. Cancer Biol. 2014, 28, 58, DOI: 10.1016/j.semcancer.2014.05.003.   DOI
104 Muller, L.; Hong, C.-S.; Stolz, D. B.; Watkins, S. C.; Whiteside, T. L. J. Immunol Methods 2014, 411, 55, DOI: 10.1016/j.jim.2014.06.007.   DOI
105 Elahi, F. M.; Casaletto, K. B.; La Joie, R.; Walters, S. M.; Harvey, D.; Wolf, A.; Edwards, L.; Rivera-Contreras, W.; Karydas, A.; Cobigo, Y.; Rosen, H. J.; DeCarli, C.; Miller, B. L.; Rabinovici, G. D.; Kramer, J. H. Alzheimers. Dement. 2020, 16, 681, DOI: 10.1016/j.jalz.2019.09.004.   DOI
106 Chen, G.; Huang, A. C.; Zhang, W.; Zhang, G.; Wu, M.; Xu, W.; Yu, Z.; Yang, J.; Wang, B.; Sun, H.; Xia, H.; Man, Q.; Zhong, W.; Antelo, L. F.; Wu, B.; Xiong, X.; Liu, X.; Guan, L.; Li, T.; Liu, S.; Yang, R.; Lu, Y.; Dong, L.; McGettigan, S.; Somasundaram, R.; Radhakrishnan, R.; Mills, G.; Lu, Y.; Kim, J.; Chen, Y. H.; Dong, H.; Zhao, Y.; Karakousis, G. C.; Mitchell, T. C.; Schuchter, L. M.; Herlyn, M.; Wherry, E. J.; Xu, X.; Guo, W. Nature 2018, 560, 382, DOI: 10.1038/s41586-018-0392-8.   DOI
107 Kim, J.; Tan, Z.; Lubman, D. M. Electrophoresis 2015, 36, 2017, DOI: 10.1002/elps.201500131.   DOI
108 Thery, C.; Amigorena, S.; Raposo, G.; Clayton, A. Curr. Protoc. Cell Biol. 2006, Chapter 3, Unit 3.22, DOI: 10.1002/0471143030.cb0322s30.   DOI
109 Zarovni, N.; Corrado, A.; Guazzi, P.; Zocco, D.; Lari, E.; Radano, G.; Muhhina, J.; Fondelli, C.; Gavrilova, J.; Chiesi, A. Methods 2015, 87, 46, DOI: 10.1016/j.ymeth.2015.05.028.   DOI
110 Nordin, J. Z.; Lee, Y.; Vader, P.; Mager, I.; Johansson, H. J.; Heusermann, W.; Wiklander, O. P. B.; Hallbrink, M.; Seow, Y.; Bultema, J. J.; Gilthorpe, J.; Davies, T.; Fairchild, P. J.; Gabrielsson, S.; Meisner-Kober, N. C.; Lehtio, J.; Smith, C. I. E.; Wood, M. J. A.; Andaloussi, S. E. L. Nanomedicine 2015, 11, 879, DOI: 10.1016/j.nano.2015.01.003.   DOI
111 Benedikter, B. J.; Bouwman, F. G.; Vajen, T.; Heinzmann, A. C. A.; Grauls, G.; Mariman, E. C.; Wouters, E. F. M.; Savelkoul, P. H.; Lopez-Iglesias, C.; Koenen, R. R.; Rohde, G. G. U.; Stassen, F. R. M. Sci. Rep. 2017, 7, 15297, DOI: 10.1038/s41598-017-15717-7.   DOI
112 Wang, C. C.; Lai, Y. H.; Ou, Y. M.; Chang, H. T.; Wang, Y. S. Philos. Trans. A Math. Phys. Eng. Sci. 2016, 374, 20150371, DOI: 10.1098/rsta.2015.0371.   DOI
113 Garcia, N. A.; Gonzalez-King, H.; Grueso, E.; Sanchez, R.; Martinez-Romero, A.; Javega, B.; O'Connor, J. E.; Simons, P. J.; Handberg, A.; Sepulveda, P. PLoS One 2019, 14, e0217546, DOI: 10.1371/journal.pone.0217546.   DOI
114 Livshits, M. A.; Khomyakova, E.; Evtushenko, E. G.; Lazarev, V. N.; Kulemin, N. A.; Semina, S. E.; Generozov, E. V.; Govorun, V. M. Sci. Rep. 2015, 5, 17319, DOI: 10.1038/srep17319.   DOI
115 Chen, B. Y.; Sung, C. W.; Chen, C.; Cheng, C. M.; Lin, D. P.; Huang, C. T.; Hsu, M. Y. Clin. Chim. Acta 2019, 493, 14, DOI: 10.1016/j.cca.2019.02.021.   DOI
116 Gurunathan, S.; Kang, M. H.; Jeyaraj, M.; Qasim, M.; Kim, J. H. Cells 2019, 8, DOI: 10.3390/cells8040307.   DOI
117 Meldolesi, J. Curr. Biol. 2018, 28, R435, DOI: 10.1016/j.cub.2018.01.059.   DOI
118 Mathivanan, S.; Ji, H.; Simpson, R. J. J. Proteom. 2010, 73, 1907, DOI: 10.1016/j.jprot.2010.06.006.   DOI
119 Rodrigues, M.; Fan, J.; Lyon, C.; Wan, M.; Hu, Y. Theranostics 2018, 8, 2709, DOI: 10.7150/thno.20576.   DOI
120 He, L.; Zhu, D.; Wang, J.; Wu, X. Int. J. Mol. Med. 2019, 43, 83, DOI: 10.3892/ijmm.2018.3944.   DOI
121 Wortzel, I.; Dror, S.; Kenific, C. M.; Lyden, D. Dev. Cell 2019, 49, 347, DOI: 10.1016/j.devcel.2019.04.011.   DOI
122 Mashouri, L.; Yousefi, H.; Aref, A. R.; Ahadi, A. M.; Molaei, F.; Alahari, S.K. Mol. Cancer 2019, 18, 75, DOI: 10.1186/s12943-019-0991-5.   DOI
123 Mitchell, M. D.; Peiris, H. N.; Kobayashi, M.; Koh, Y. Q.; Duncombe, G.; Illanes, S. E.; Rice, G. E.; Salomon, C. Am. J. Obstet. Gynecol. 2015, 213, S173, DOI: 10.1016/j.ajog.2015.07.001.   DOI
124 Bellin, G.; Gardin, C.; Ferroni, L.; Chachques, J. C.; Rogante, M.; Mitrecic, D.; Ferrari, R.; Zavan, B. Cells 2019, 8, 166, DOI: 10.3390/cells8020166.   DOI
125 Liu, W.; Bai, X.; Zhang, A.; Huang, J.; Xu, S.; Zhang, J. Front. Mol. Neurosci. 2019, 12, 240, DOI: 10.3389/fnmol.2019.00240.   DOI
126 Shao, J.; Zaro, J.; Shen, Y. Int. J. Nanomedicine 2020, 15, 9355, DOI: 10.2147/IJN.S281890.   DOI
127 Nguyen, H.-Q.; Lee, D.; Kim, Y.; Bang, G.; Cho, K.; Lee, Y.-S.; Yeon, J. E.; Lubman, D. M.; Kim, J. J. Proteom. 2021, 245, 104278, DOI: 10.1016/j.jprot.2021.104278.   DOI
128 Mirza, A. H.; Kaur, S.; Nielsen, L. B.; Storling, J.; Yarani, R.; Roursgaard, M.; Mathiesen, E. R.; Damm, P.; Svare, J.; Mortensen, H. B.; Pociot, F. Front. Immunol. 2019, 10, 2543, DOI: 10.3389/fimmu.2019.02543.   DOI
129 Konecna, B.; Tothova, L.; Repiska, G. Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 2890, DOI: 10.3390/ijms20122890.   DOI
130 Whiteside, T.L. Adv. Clin. Chem. 2016, 74, 103, DOI: 10.1016/bs.acc.2015.12.005.   DOI
131 Zhang, W.; Zhou, X.; Zhang, H.; Yao, Q.; Liu, Y.; Dong, Z. Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2016, 311, F844, DOI: 10.1152/ajprenal.00429.2016.   DOI
132 Soares Martins, T.; Trindade, D.; Vaz, M.; Campelo, I.; Almeida, M.; Trigo, G.; da Cruz e Silva, O. A. B.; Henriques, A.G. J. Neurochem. 2021, 156, 162, DOI: 10.1111/jnc.15112.   DOI
133 Huang, T.; He, J. Methods Mol. Biol. 2017, 1660, 191, DOI: 10.1007/978-1-4939-7253-1_15.   DOI
134 Lamparski, H.G.; Metha-Damani, A.; Yao, J.-Y.; Patel, S.; Hsu, D.-H.; Ruegg, C.; Le Pecq, J.-B. J. Immunol. Methods 2002, 270, 211, DOI: 10.1016/S0022-1759(02)00330-7.   DOI
135 Lewis, G. D.; Metcalf, T. G. Appl. Environ. Microbiol. 1988, 54, 1983, DOI: 10.1128/aem.54.8.1983-1988.1988.   DOI
136 Zhu, L.; Qu, X. H.; Sun, Y. L.; Qian, Y. M.; Zhao, X. H. World J. Gastroenterol. 2014, 20, 6651, DOI: 10.3748/wjg.v20.i21.6651.   DOI
137 Lobb, R. J.; Becker, M.; Wen, S. W.; Wong, C. S. F.; Wiegmans, A. P.; Leimgruber, A.; Moller, A. J. Extracell. Vesicles 2015, 4, 27031, DOI: 10.3402/jev.v4.27031.   DOI
138 Jagadeesan, K. K.; Ekstrom, S. SLAS Discov. 2017, 22, 1246, DOI: 10.1177/2472555217727517.   DOI
139 Zhu, Y.; Pick, H.; Gasilova, N.; Li, X.; Lin, T.-E.; Laeubli, H. P.; Zippelius, A.; Ho, P.-C.; Girault, H. H. Chem 2019, 5, 1318, DOI: 10.1016/j.chempr.2019.04.007.   DOI
140 Szaejli, E.; Feheer, T.; Medzihradszky, K. F. Mol. Cell. Proteom. 2008, 7, 2410, DOI: 10.1074/mcp.M800108-MCP200.   DOI