Browse > Article
http://dx.doi.org/10.5478/MSL.2020.11.3.41

Mass Spectrometry Imaging of Microbes  

Yang, Hyojik (Department of Microbial Pathogenesis, School of Dentistry, University of Maryland)
Goodlett, David R. (Department of Microbial Pathogenesis, School of Dentistry, University of Maryland)
Ernst, Robert K. (Department of Microbial Pathogenesis, School of Dentistry, University of Maryland)
Scott, Alison J. (Department of Microbial Pathogenesis, School of Dentistry, University of Maryland)
Publication Information
Mass Spectrometry Letters / v.11, no.3, 2020 , pp. 41-51 More about this Journal
Abstract
Microbes influence many aspects of human life from the environment to health, yet evaluating their biological processes at the chemical level can be problematic. Mass spectrometry imaging (MSI) enables direct evaluation of microbial chemical processes at the atomic to molecular levels without destruction of valuable two-dimensional information. MSI is a label-free method that allows multiplex spatiotemporal visualization of atomic- or molecular-level information of microbial and microberelated samples. As a result, microbial MSI has become an important field for both mass spectrometrists and microbiologists. In this review, basic techniques for microbial MSI, such as ionization methods and analyzers, are explored. In addition, we discuss practical applications of microbial MSI and various data-processing techniques.
Keywords
Mass spectrometry Imaging; Microbes; Tissues; Infection;
Citations & Related Records
연도 인용수 순위
  • Reference
1 Fletcher, J. S. Biointerphases 2015, 10, 018902, DOI: 10.1116/1.4907727.   DOI
2 Wakeman, C. A.; Moore, J. L.; Noto, M. J.; Zhang, Y.; Singleton, M. D.; Prentice, B. M.; Gilston, B. A.; Doster, R. S.; Gaddy, J. A.; Chazin, W. J.; Caprioli, R. M.; Skaar, E. P. Nat. Commun. 2016, 7, 11951, DOI: 10.1038/ncomms11951.   DOI
3 Cassat, J. E.; Moore, J. L.; Wilson, K. J.; Stark, Z.; Prentice, B. M.; Van de Plas, R.; Perry, W. J.; Zhang, Y.; Virostko, J.; Colvin, D. C.; Rose, K. L.; Judd, A. M.; Reyzer, M. L.; Spraggins, J. M.; Grunenwald, C. M.; Gore, J. C.; Caprioli, R. M.; Skaar, E. P. Sci. Transl. Med. 2018, 10, eaan6361, DOI: 10.1126/scitranslmed.aan6361.   DOI
4 Becker, J. S.; Matusch, A.; Wu, B. Anal. Chim. Acta 2014, 835, 1, DOI: 10.1016/j.aca.2014.04.048.   DOI
5 Stewart, T. J. Metallomics 2019, 11, 29, DOI: 10.1039/c8mt00235e.   DOI
6 Scott, A. J.; Post, J. M.; Lerner, R.; Ellis, S. R.; Lieberman, J.; Shirey, K. A.; Heeren, R. M. A.; Bindila, L.; Ernst, R. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2017, 114, 12596, DOI: 10.1073/pnas.1712887114.   DOI
7 Hulme, H. E.; Meikle, L. M.; Wessel, H.; Strittmatter, N.; Swales, J.; Thomson, C.; Nilsson, A.; Nibbs, R. J. B.; Milling, S.; Andren, P. E.; Mackay, C. L.; Dexter, A.; Bunch, J.; Goodwin, R. J. A.; Burchmore, R.; Wall, D. M. Sci. Rep. 2017, 7, 2786, DOI: 10.1038/s41598-017-03100-5.   DOI
8 Saleh Mghir, A.; Cremieux, A. C.; Bleton, R.; Ismael, F.; Manteau, M.; Dautrey, S.; Massias, L.; Garry, L.; Sales, N.; Maziere, B.; Carbon, C. Antimicrob. Agents. Chemother. 1998, 42, 2830, DOI: 10.1128/AAC.42.11.2830.   DOI
9 Prideaux, B.; Via, L. E.; Zimmerman, M. D.; Eum, S.; Sarathy, J.; O'Brien, P.; Chen, C.; Kaya, F.; Weiner, D. M.; Chen, P. Y.; Song, T.; Lee, M.; Shim, T. S.; Cho, J. S.; Kim, W.; Cho, S. N.; Olivier, K. N.; Barry, C. E., 3rd; Dartois, V. Nat. Med. 2015, 21, 1223, DOI: 10.1038/nm.3937.   DOI
10 Zhao, Y.; Prideaux, B.; Nagasaki, Y.; Lee, M. H.; Chen, P. Y.; Blanc, L.; Ho, H.; Clancy, C. J.; Nguyen, M. H.; Dartois, V.; Perlin, D. S. Antimicrob. Agents Chemother. 2017, 61, e01009, DOI: 10.1128/AAC.01009-17.
11 Lee, A.; Prideaux, B.; Lee, M. H.; Zimmerman, M.; Dolgov, E.; Perlin, D. S.; Zhao, Y. Antimicrob. Agents Chemother. 2019, 63, e00524, DOI: 10.1128/AAC.00524-19.
12 Chughtai, K.; Heeren, R. M. Chem. Rev. 2010, 110, 3237, DOI: 10.1021/cr100012c.   DOI
13 Spraker, J. E.; Luu, G. T.; Sanchez, L. M. Nat. Prod. Rep. 2020, 37, 150, DOI: 10.1039/c9np00038k.   DOI
14 Watrous, J.; Hendricks, N.; Meehan, M.; Dorrestein, P. C. Anal. Chem. 2010, 82, 1598, DOI: 10.1021/ac9027388.   DOI
15 Rubakhin, S. S.; Sweedler, J. V. Methods Mol. Biol. 2010, 656, 21, DOI: 10.1007/978-1-60761-746-4_2.   DOI
16 Turnbaugh, P. J.; Ley, R. E.; Hamady, M.; Fraser-Liggett, C. M.; Knight, R.; Gordon, J. I. Nature 2007, 449, 804, DOI: 10.1038/nature06244.   DOI
17 Fierer, N.; Jackson, J. A.; Vilgalys, R.; Jackson, R. B. Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71, 4117, DOI: 10.1128/AEM.71.7.4117-4120.2005.   DOI
18 Hwang, C.; Ling, F.; Andersen, G. L.; LeChevallier, M. W.; Liu, W. T. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 7856, DOI: 10.1128/AEM.01892-12.   DOI
19 Lanoil, B.; Skidmore, M.; Priscu, J. C.; Han, S.; Foo, W.; Vogel, S. W.; Tulaczyk, S.; Engelhardt, H. Environ. Microbiol. 2009, 11, 609, DOI: 10.1111/j.1462-2920.2008.01831.x.   DOI
20 Belov, A. A.; Cheptsov, V. S.; Vorobyova, E. A. AIMS Microbiol 2018, 4, 685, DOI: 10.3934/microbiol.2018.4.685.   DOI
21 Hare, D. J.; Kysenius, K.; Paul, B.; Knauer, B.; Hutchinson, R. W.; O'Connor, C.; Fryer, F.; Hennessey, T. P.; Bush, A. I.; Crouch, P. J.; Doble, P. A. J. Vis. Exp. 2017, 119, e55042, DOI: 10.3791/55042.
22 Takats, Z.; Wiseman, J. M.; Gologan, B.; Cooks, R. G. Science 2004, 306, 471, DOI: 10.1126/science.1104404.   DOI
23 Ifa, D. R.; Wu, C.; Ouyang, Z.; Cooks, R. G. Analyst 2010, 135, 669, DOI: 10.1039/b925257f.   DOI
24 Roach, P. J.; Laskin, J.; Laskin, A. Analyst 2010, 135, 2233, DOI: 10.1039/c0an00312c.   DOI
25 Watrous, J.; Roach, P.; Heath, B.; Alexandrov, T.; Laskin, J.; Dorrestein, P. C. Anal. Chem. 2013, 85, 10385, DOI: 10.1021/ac4023154.   DOI
26 Karas, M.; Kruger, R. Chem. Rev. 2003, 103, 427, DOI: 10.1021/cr010376a.   DOI
27 Caprioli, R. M.; Farmer, T. B.; Gile, J. Anal. Chem. 1997, 69, 4751, DOI: 10.1021/ac970888i.   DOI
28 Norris, J. L.; Caprioli, R. M. Chem. Rev. 2013, 113, 2309, DOI: 10.1021/cr3004295.   DOI
29 Leopold, J.; Popkova, Y.; Engel, K. M.; Schiller, J. Biomolecules 2018, 8, 173, DOI: 10.3390/biom8040173.   DOI
30 Yang, J. Y.; Phelan, V. V.; Simkovsky, R.; Watrous, J. D.; Trial, R. M.; Fleming, T. C.; Wenter, R.; Moore, B. S.; Golden, S. S.; Pogliano, K.; Dorrestein, P. C. J. Bacteriol. 2012, 194, 6023, DOI: 10.1128/JB.00823-12.   DOI
31 Aebersold, R.; Mann, M. Nature 2003, 422, 198, DOI: 10.1038/nature01511.   DOI
32 Dong, J.; Ning, W.; Mans, D. J.; Mans, J. D. Anal. Methods 2018, 10, 572, DOI: 10.1039/C7AY02583A.   DOI
33 Yang, H. J.; Park, K. H.; Kim, H. S.; Kim, J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 2000, DOI: 10.1016/j.jasms.2010.08.010.   DOI
34 Shi, C. Y.; Deng, C. H. Analyst 2016, 141, 2816, DOI: 10.1039/c6an00220j.   DOI
35 Skraskova, K.; Claude, E.; Jones, E. A.; Towers, M.; Ellis, S. R.; Heeren, R. M. Methods 2016, 104, 69, DOI: 10.1016/j.ymeth.2016.02.014.   DOI
36 Scadding, C. J.; Watling, R. J.; Thomas, A. G. Talanta 2005, 67, 414, DOI: 10.1016/j.talanta.2005.05.015.   DOI
37 Tian, H.; Six, D. A.; Krucker, T.; Leeds, J. A.; Winograd, N. Anal. Chem. 2017, 89, 5050, DOI: 10.1021/acs.analchem.7b00466.   DOI
38 Coles, J. N.; Guilhaus, M. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 1994, 5, 772, DOI: 10.1016/1044-0305(94)80010-3.   DOI
39 Pelander, A.; Decker, P.; Baessmann, C.; Ojanpera, I. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 379, DOI: 10.1007/s13361-010-0046-z.   DOI
40 Reich, R. F.; Cudzilo, K.; Levisky, J. A.; Yost, R. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 564, DOI: 10.1016/j.jasms.2009.12.014.   DOI
41 Garrett, T. J.; Yost, R. A. Anal. Chem. 2006, 78, 2465, DOI: 10.1021/ac0522761.   DOI
42 Nyadong, L.; Green, M. D.; De Jesus, V. R.; Newton, P. N.; Fernandez, F. M. Anal. Chem. 2007, 79, 2150, DOI: 10.1021/ac062205h.   DOI
43 Zubarev, R. A.; Makarov, A. Anal. Chem. 2013, 85, 5288, DOI: 10.1021/ac4001223.   DOI
44 Bowman, A. P.; Bogie, J. F. J.; Hendriks, J. J. A.; Haidar, M.; Belov, M.; Heeren, R. M. A.; Ellis, S. R. Anal. Bioanal. Chem. 2020, 412, 2277, DOI: 10.1007/s00216-019-02290-3.   DOI
45 Chumbley, C. W.; Reyzer, M. L.; Allen, J. L.; Marriner, G. A.; Via, L. E.; Barry, C. E., 3rd; Caprioli, R. M. Anal. Chem. 2016, 88, 2392, DOI: 10.1021/acs.analchem.5b04409.   DOI
46 Ellis, S. R.; Paine, M. R. L.; Eijkel, G. B.; Pauling, J. K.; Husen, P.; Jervelund, M. W.; Hermansson, M.; Ejsing, C. S.; Heeren, R. M. A. Nat. Methods 2018, 15, 515, DOI: 10.1038/s41592-018-0010-6.   DOI
47 Krasny, L.; Hoffmann, F.; Ernst, G.; Trede, D.; Alexandrov, T.; Havlicek, V.; Guntinas-Lichius, O.; von Eggeling, F.; Crecelius, A. C. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2015, 26, 36, DOI: 10.1007/s13361-014-1018-5   DOI
48 Marshall, A. G.; Hendrickson, C. L.; Jackson, G. S. Mass Spectrom. Rev. 1998, 17, 1, DOI: 10.1002/(SICI)1098-2787(1998)17:1<1::AID-MAS1>3.0.CO;2-K.   DOI
49 Perry, R. H.; Cooks, R. G.; Noll, R. J. Mass Spectrom. Rev. 2008, 27, 661, DOI: 10.1002/mas.20186.   DOI
50 Prentice, B. M.; Caprioli, R. M. Postdoc J. 2016, 4, 3.
51 Hayflick, L.; Chanock, R. M. Bacteriol. Rev. 1965, 29, 185.   DOI
52 Kalanetra, K. M.; Joye, S. B.; Sunseri, N. R.; Nelson, D. C. Environ. Microbiol. 2005, 7, 1451, DOI: 10.1111/j.1462-2920.2005.00832.x.   DOI
53 Levin, P. A.; Angert, E. R. Cold Spring Harb. Perspect Biol. 2015, 7, a019216, DOI: 10.1101/cshperspect.a019216.   DOI
54 Musat, N.; Foster, R.; Vagner, T.; Adam, B.; Kuypers, M. M. FEMS Microbiol. Rev. 2012, 36, 486, DOI: 10.1111/j.1574-6976.2011.00303.x.   DOI
55 Niehaus, M.; Soltwisch, J.; Belov, M. E.; Dreisewerd, K. Nat. Methods 2019, 16, 925, DOI: 10.1038/s41592-019-0536-2.   DOI
56 Ostrowski, S. G.; Van Bell, C. T.; Winograd, N.; Ewing, A. G. Science 2004, 305, 71, DOI: 10.1126/science.1099791.   DOI
57 Lechene, C.; Hillion, F.; McMahon, G.; Benson, D.; Kleinfeld, A. M.; Kampf, J. P.; Distel, D.; Luyten, Y.; Bonventre, J.; Hentschel, D.; Park, K. M.; Ito, S.; Schwartz, M.; Benichou, G.; Slodzian, G. J. Biol. 2006, 5, 20, DOI: 10.1186/jbiol42.   DOI
58 Yu, H.; Chaimbault, P.; Clarot, I.; Chen, Z.; Leroy, P. Talanta 2019, 191, 491, DOI: 10.1016/j.talanta.2018.09.011.   DOI
59 Yin, R.; Burnum-Johnson, K. E.; Sun, X.; Dey, S. K.; Laskin, J. Nat. Protoc. 2019, 14, 3445, DOI: 10.1038/s41596-019-0237-4.   DOI
60 Liu, W. T.; Yang, Y. L.; Xu, Y.; Lamsa, A.; Haste, N. M.; Yang, J. Y.; Ng, J.; Gonzalez, D.; Ellermeier, C. D.; Straight, P. D.; Pevzner, P. A.; Pogliano, J.; Nizet, V.; Pogliano, K.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A 2010, 107, 16286, DOI: 10.1073/pnas.1008368107.   DOI
61 Branda, S. S.; Gonzalez-Pastor, J. E.; Ben-Yehuda, S.; Losick, R.; Kolter, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 11621, DOI: 10.1073/pnas.191384198.   DOI
62 Rodrigues, J. P.; Prova, S. S.; Moraes, L. A. B.; Ifa, D. R. Anal. Bioanal. Chem. 2018, 410, 7135, DOI: 10.1007/s00216-018-1315-0.   DOI
63 Ribeiro da Cunha, B.; Fonseca, L. P.; Calado, C. R. C. Antibiotics 2019, 8, 45, DOI: 10.3390/antibiotics8020045.   DOI
64 Debois, D.; Hamze, K.; Guerineau, V.; Le Caer, J. P.; Holland, I. B.; Lopes, P.; Ouazzani, J.; Seror, S. J.; Brunelle, A.; Laprevote, O. Proteomics 2008, 8, 3682, DOI: 10.1002/pmic.200701025.   DOI
65 Spengler, B. Anal. Chem. 2015, 87, 64, DOI: 10.1021/ac504543v.   DOI
66 Prentice, B. M.; Chumbley, C. W.; Caprioli, R. M. J. Mass Spectrom. 2016, 51, 665, DOI: 10.1002/jms.3798.   DOI
67 Spraggins, J. M.; Djambazova, K. V.; Rivera, E. S.; Migas, L. G.; Neumann, E. K.; Fuetterer, A.; Suetering, J.; Goedecke, N.; Ly, A.; Van de Plas, R.; Caprioli, R. M. Anal. Chem. 2019, 91, 14552, DOI: 10.1021/acs.analchem.9b03612.   DOI
68 Yang, H. J.; Park, K. H.; Lim, D. W.; Kim, H. S.; Kim, J. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2012, 26, 621, DOI: 10.1002/rcm.6140.   DOI
69 Holzlechner, M.; Reitschmidt, S.; Gruber, S.; Zeilinger, S.; Marchetti-Deschmann, M. Proteomics 2016, 16, 1742, DOI: 10.1002/pmic.201500510.   DOI
70 Si, T.; Li, B.; Zhang, K.; Xu, Y.; Zhao, H.; Sweedler, J. V. J. Proteome Res. 2016, 15, 1955, DOI: 10.1021/acs.jproteome.6b00127.   DOI
71 Blanc, L.; Lenaerts, A.; Dartois, V.; Prideaux, B. Anal. Chem. 2018, 90, 6275, DOI: 10.1021/acs.analchem.8b00985.   DOI
72 Ellis, B. M.; Fischer, C. N.; Martin, L. B.; Bachmann, B. O.; McLean, J. A. Anal. Chem. 2019, 91, 13703, DOI: 10.1021/acs.analchem.9b02992.   DOI
73 Kooijman, P. C.; Nagornov, K. O.; Kozhinov, A. N.; Kilgour, D. P. A.; Tsybin, Y. O.; Heeren, R. M. A.; Ellis, S. R. Sci. Rep. 2019, 9, 8, DOI: 10.1038/s41598-018-36957-1.   DOI
74 Manicke, N. E.; Dill, A. L.; Ifa, D. R.; Cooks, R. G. J. Mass Spectrom. 2010, 45, 223, DOI: 10.1002/jms.1707.   DOI
75 Boaru, S. G.; Merle, U.; Uerlings, R.; Zimmermann, A.; Flechtenmacher, C.; Willheim, C.; Eder, E.; Ferenci, P.; Stremmel, W.; Weiskirchen, R. J. Cell Mol. Med. 2015, 19, 806, DOI: 10.1111/jcmm.12497.   DOI
76 Bhattacharjee, A.; Velickovic, D.; Wietsma, T. W.; Bell, S. L.; Jansson, J. K.; Hofmockel, K. S.; Anderton, C. R. mSystems 2020, 5, e00645, DOI: 10.1128/mSystems.00645-19.   DOI
77 Latimer, J.; Stokes, S. L.; Graham, A. I.; Bunch, J.; Jackson, R. J.; McLeod, C. W.; Poole, R. K. J. Microbiol. Methods 2009, 79, 329, DOI: 10.1016/j.mimet.2009.10.001.   DOI
78 Furusawa, G.; Dziewanowska, K.; Stone, H.; Settles, M.; Hartzell, P. Mol. Microbiol. 2011, 81, 784, DOI: 10.1111/j.1365-2958.2011.07732.x.   DOI
79 Watrous, J.; Roach, P.; Alexandrov, T.; Heath, B. S.; Yang, J. Y.; Kersten, R. D.; van der Voort, M.; Pogliano, K.; Gross, H.; Raaijmakers, J. M.; Moore, B. S.; Laskin, J.; Bandeira, N.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, E1743, DOI: 10.1073/pnas.1203689109.   DOI
80 Moore, J. L.; Caprioli, R. M.; Skaar, E. P. Curr. Opin. Microbiol. 2014, 19, 45, DOI: 10.1016/j.mib.2014.05.023.   DOI
81 Ernst, R. K.; Yi, E. C.; Guo, L.; Lim, K. B.; Burns, J. L.; Hackett, M.; Miller, S. I. Science 1999, 286, 1561, DOI: 10.1126/science.286.5444.1561.   DOI
82 Attia, A. S.; Schroeder, K. A.; Seeley, E. H.; Wilson, K. J.; Hammer, N. D.; Colvin, D. C.; Manier, M. L.; Nicklay, J. J.; Rose, K. L.; Gore, J. C.; Caprioli, R. M.; Skaar, E. P. Cell Host Microbe. 2012, 11, 664, DOI: 10.1016/j.chom.2012.04.018.   DOI
83 Wishart, D. S.; Tzur, D.; Knox, C.; Eisner, R.; Guo, A. C.; Young, N.; Cheng, D.; Jewell, K.; Arndt, D.; Sawhney, S.; Fung, C.; Nikolai, L.; Lewis, M.; Coutouly, M. A.; Forsythe, I.; Tang, P.; Shrivastava, S.; Jeroncic, K.; Stothard, P.; Amegbey, G.; Block, D.; Hau, D. D.; Wagner, J.; Miniaci, J.; Clements, M.; Gebremedhin, M.; Guo, N.; Zhang, Y.; Duggan, G. E.; Macinnis, G. D.; Weljie, A. M.; Dowlatabadi, R.; Bamforth, F.; Clive, D.; Greiner, R.; Li, L.; Marrie, T.; Sykes, B. D.; Vogel, H. J.; Querengesser, L. Nucleic Acids Res. 2007, 35, D521, DOI: 10.1093/nar/gkl923.   DOI
84 Horai, H.; Arita, M.; Kanaya, S.; Nihei, Y.; Ikeda, T.; Suwa, K.; Ojima, Y.; Tanaka, K.; Tanaka, S.; Aoshima, K.; Oda, Y.; Kakazu, Y.; Kusano, M.; Tohge, T.; Matsuda, F.; Sawada, Y.; Hirai, M. Y.; Nakanishi, H.; Ikeda, K.; Akimoto, N.; Maoka, T.; Takahashi, H.; Ara, T.; Sakurai, N.; Suzuki, H.; Shibata, D.; Neumann, S.; Iida, T.; Funatsu, K.; Matsuura, F.; Soga, T.; Taguchi, R.; Saito, K.; Nishioka, T. J. Mass Spectrom. 2010, 45, 703, DOI: 10.1002/jms.1777.   DOI
85 Jewison, T.; Knox, C.; Neveu, V.; Djoumbou, Y.; Guo, A. C.; Lee, J.; Liu, P.; Mandal, R.; Krishnamurthy, R.; Sinelnikov, I.; Wilson, M.; Wishart, D. S. Nucleic Acids Res. 2012, 40, D815, DOI: 10.1093/nar/gkr916.   DOI
86 Guo, A. C.; Jewison, T.; Wilson, M.; Liu, Y.; Knox, C.; Djoumbou, Y.; Lo, P.; Mandal, R.; Krishnamurthy, R.; Wishart, D. S. Nucleic Acids Res. 2013, 41, D625, DOI: 10.1093/nar/gks992.   DOI
87 Huang, W.; Brewer, L. K.; Jones, J. W.; Nguyen, A. T.; Marcu, A.; Wishart, D. S.; Oglesby-Sherrouse, A. G.; Kane, M. A.; Wilks, A. Nucleic Acids Res. 2018, 46, D575, DOI: 10.1093/nar/gkx1061.   DOI
88 Wang, L.; Xing, X.; Chen, L.; Yang, L.; Su, X.; Rabitz, H.; Lu, W.; Rabinowitz, J. D. Anal. Chem. 2019, 91, 1838, DOI: 10.1021/acs.analchem.8b03132.   DOI
89 Guo, D.; Bemis, K.; Rawlins, C.; Agar, J.; Vitek, O. Bioinformatics 2019, 35, i208, DOI: 10.1093/bioinformatics/btz345.   DOI
90 Deininger, S. O.; Ebert, M. P.; Futterer, A.; Gerhard, M.; Rocken, C. J. Proteome Res. 2008, 7, 5230, DOI: 10.1021/pr8005777.   DOI
91 Sarkari, S.; Kaddi, C. D.; Bennett, R. V.; Fernandez, F. M.; Wang, M. D. Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2014, 2014, 4771, DOI: 10.1109/EMBC.2014.6944691.
92 Weiskirchen, R.; Weiskirchen, S.; Kim, P.; Winkler, R. J. Cheminform. 2019, 11, 16, DOI: 10.1186/s13321-019-0338-7.   DOI
93 Patterson, N. H.; Yang, E.; Kranjec, E. A.; Chaurand, P. Bioinformatics 2019, 35, 1261, DOI: 10.1093/bioinformatics/bty780.   DOI
94 Desbenoit, N.; Walch, A.; Spengler, B.; Brunelle, A.; Rompp, A. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2018, 32, 159, DOI: 10.1002/rcm.8022.   DOI
95 Bemis, K. D.; Harry, A.; Eberlin, L. S.; Ferreira, C.; van de Ven, S. M.; Mallick, P.; Stolowitz, M.; Vitek, O. Bioinformatics 2015, 31, 2418, DOI: 10.1093/bioinformatics/btv146.   DOI
96 Patterson, N. H.; Tuck, M.; Van de Plas, R.; Caprioli, R. M. Anal. Chem. 2018, 90, 12395, DOI: 10.1021/acs.analchem.8b02884.   DOI
97 Geier, B.; Sogin, E. M.; Michellod, D.; Janda, M.; Kompauer, M.; Spengler, B.; Dubilier, N.; Liebeke, M. Nat. Microbiol. 2020, 5, 498, DOI: 10.1038/s41564-019-0664-6.   DOI
98 Porta Siegel, T.; Hamm, G.; Bunch, J.; Cappell, J.; Fletcher, J. S.; Schwamborn, K. Mol. Imaging Biol. 2018, 20, 888, DOI: 10.1007/s11307-018-1267-y.   DOI
99 Lohofer, F.; Buchholz, R.; Glinzer, A.; Huber, K.; Haas, H.; Kaissis, G.; Feuchtinger, A.; Aichler, M.; Sporns, P. B.; Holtke, C.; Stolting, M.; Schilling, F.; Botnar, R. M.; Kimm, M. A.; Faber, C.; Walch, A. K.; Zernecke, A.; Karst, U.; Wildgruber, M. Sci. Rep. 2020, 10, 79, DOI: 10.1038/s41598-019-57075-6.   DOI
100 Rabe, J. H.; D, A. S.; Schulz, S.; Munteanu, B.; Ott, M.; Ochs, K.; Hohenberger, P.; Marx, A.; Platten, M.; Opitz, C. A.; Ory, D. S.; Hopf, C. Sci. Rep. 2018, 8, 313, DOI: 10.1038/s41598-017-18477-6.   DOI
101 Bocklitz, T.; Brautigam, K.; Urbanek, A.; Hoffmann, F.; von Eggeling, F.; Ernst, G.; Schmitt, M.; Schubert, U.; Guntinas-Lichius, O.; Popp, J. Anal. Bioanal. Chem. 2015, 407, 7865, DOI: 10.1007/s00216-015-8987-5.   DOI
102 Robichaud, G.; Garrard, K. P.; Barry, J. A.; Muddiman, D. C. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2013, 24, 718, DOI: 10.1007/s13361-013-0607-z.   DOI
103 Kallback, P.; Nilsson, A.; Shariatgorji, M.; Andren, P. E. Anal. Chem. 2016, 88, 4346, DOI: 10.1021/acs.analchem.5b04603.   DOI
104 Rubel, O.; Greiner, A.; Cholia, S.; Louie, K.; Bethel, E. W.; Northen, T. R.; Bowen, B. P. Anal. Chem. 2013, 85, 10354, DOI: 10.1021/ac402540a.   DOI
105 Bokulich, N. A.; Lewis, Z. T.; Boundy-Mills, K.; Mills, D. A. Curr. Opin. Biotechnol. 2016, 37, 182, DOI: 10.1016/j.copbio.2015.12.008.   DOI
106 Nash, A. K.; Auchtung, T. A.; Wong, M. C.; Smith, D. P.; Gesell, J. R.; Ross, M. C.; Stewart, C. J.; Metcalf, G. A.; Muzny, D. M.; Gibbs, R. A.; Ajami, N. J.; Petrosino, J. F. Microbiome 2017, 5, 153, DOI: 10.1186/s40168-017-0373-4.   DOI
107 Shreiner, A. B.; Kao, J. Y.; Young, V. B. Curr. Opin. Gastroenterol. 2015, 31, 69, DOI: 10.1097/MOG.0000000000000139.   DOI
108 Flowers, S. A.; Ellingrod, V. L. Pharmacotherapy 2015, 35, 910, DOI: 10.1002/phar.1640.   DOI
109 Park, J. B.; Craggs, R. J.; Shilton, A. N. Bioresour. Technol. 2011, 102, 35, DOI: 10.1016/j.biortech.2010.06.158.   DOI
110 Robador, A.; LaRowe, D. E.; Finkel, S. E.; Amend, J. P.; Nealson, K. H. Front. Microbiol. 2018, 9, 109, DOI: 10.3389/fmicb.2018.00109.   DOI
111 Meisel, J. D.; Panda, O.; Mahanti, P.; Schroeder, F. C.; Kim, D. H. Cell 2014, 159, 267, DOI: 10.1016/j.cell.2014.09.011.   DOI
112 Kilaru, S.; Schuster, M.; Studholme, D.; Soanes, D.; Lin, C.; Talbot, N. J.; Steinberg, G. Fungal. Genet. Biol. 2015, 79, 125, DOI: 10.1016/j.fgb.2015.03.022.   DOI
113 Watrous, J. D.; Dorrestein, P. C. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 683, DOI: 10.1038/nrmicro2634.   DOI
114 Schmidt, R.; Ulanova, D.; Wick, L. Y.; Bode, H. B.; Garbeva, P. ISME J. 2019, 13, 2656, DOI: 10.1038/s41396-019-0469-x.   DOI
115 Laupland, K. B.; Valiquette, L. Can. J. Infect. Dis. Med. Microbiol. 2013, 24, 125, DOI: 10.1155/2013/101630.   DOI
116 Weigele, B. A.; Orchard, R. C.; Jimenez, A.; Cox, G. W.; Alto, N. M. Nat. Commun. 2017, 8, 532, D OI: 10.1038/s41467-017-00700-7.   DOI
117 Halouska, S.; Zhang, B.; Gaupp, R.; Lei, S.; Snell, E.; Fenton, R. J.; Barletta, R. G.; Somerville, G. A.; Powers, R. J. Integr. OMICS 2013, 3, 120, DOI: 10.5584/jiomics.v3i2.139.   DOI
118 El-Elimat, T.; Figueroa, M.; Ehrmann, B. M.; Cech, N. B.; Pearce, C. J.; Oberlies, N. H. J. Nat. Prod. 2013, 76, 1709, DOI: 10.1021/np4004307.   DOI
119 Boiteau, R. M.; Hoyt, D. W.; Nicora, C. D.; Kinmonth-Schultz, H. A.; Ward, J. K.; Bingol, K. Metabolites 2018, 8, 8, DOI: 10.3390/metabo8010008.   DOI
120 Dunham, S. J.; Ellis, J. F.; Li, B.; Sweedler, J. V. Acc. Chem. Res. 2017, 50, 96, DOI: 10.1021/acs.accounts.6b00503.   DOI
121 McDonnell, L. A.; Heeren, R. M. Mass Spectrom. Rev. 2007, 26, 606, DOI: 10.1002/mas.20124.   DOI
122 Buchberger, A. R.; DeLaney, K.; Johnson, J.; Li, L. Anal. Chem. 2018, 90, 240, DOI: 10.1021/acs.analchem.7b04733 .   DOI
123 Bowman, A. P.; Blakney, G. T.; Hendrickson, C. L.; Ellis, S. R.; Heeren, R. M. A.; Smith, D. F. Anal. Chem. 2020, 92, 3133, DOI: 10.1021/acs.analchem.9b04768.   DOI
124 Costa, J. H.; Wassano, C. I.; Angolini, C. F. F.; Scherlach, K.; Hertweck, C.; Pacheco Fill, T. Sci. Rep. 2019, 9, 18647, DOI: 10.1038/s41598-019-55204-9.   DOI
125 Yang, Y. L.; Xu, Y.; Straight, P.; Dorrestein, P. C. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 885, DOI: 10.1038/nchembio.252.   DOI
126 Suzuki, T.; Matsuzaki, T.; Hagiwara, H.; Aoki, T.; Takata, K. Acta Histochem. Cytochem. 2007, 40, 131, DOI: 10.1267/ahc.07023.   DOI
127 Cazares, L. H.; Van Tongeren, S. A.; Costantino, J.; Kenny, T.; Garza, N. L.; Donnelly, G.; Lane, D.; Panchal, R. G.; Bavari, S. BMC Microbiol. 2015, 15, 101, DOI: 10.1186/s12866-015-0431-7.   DOI
128 Moree, W. J.; Phelan, V. V.; Wu, C. H.; Bandeira, N.; Cornett, D. S.; Duggan, B. M.; Dorrestein, P. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 13811, DOI: 10.1073/pnas.1206855109.   DOI
129 Nygren, H.; Malmberg, P. Trends Biotechnol. 2007, 25, 499, DOI: 10.1016/j.tibtech.2007.07.010.   DOI
130 Guerquin-Kern, J. L.; Wu, T. D.; Quintana, C.; Croisy, A. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1724, 228, DOI: 10.1016/j.bbagen.2005.05.013.   DOI
131 Brunelle, A.; Touboul, D.; Laprevote, O. J. Mass Spectrom. 2005, 40, 985, DOI: 10.1002/jms.902.   DOI
132 Fletcher, J. S.; Vickerman, J. C. Anal. Chem. 2013, 85, 610, DOI: 10.1021/ac303088m.   DOI
133 Lee, D. K.; Na, E.; Park, S.; Park, J. H.; Lim, J.; Kwon, S. W. ACS Cent. Sci. 2018, 4, 1037, DOI: 10.1021/acscentsci.8b00296.   DOI
134 Chandra, S.; Smith, D. R.; Morrison, G. H. Anal. Chem. 2000, 72, 104A, DOI: 10.1021/ac002716i.   DOI
135 Passarelli, M. K.; Winograd, N. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1811, 976, DOI: 10.1016/j.bbalip.2011.05.007.   DOI