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Investigation of genetic variability in commercial and invaded natural populations of red swamp crayfish(Procambarus clarkii) from South Korea

미국가재(Procambarus clarkii) 수족관 개체군 및 국내 침입 자연개체군의 유전적 변이 연구

  • Ji Hyoun Kang (Korean Entomological Institute, College of Life Sciences, Korea University) ;
  • Jeong Mi Hwang (Korean Entomological Institute, College of Life Sciences, Korea University) ;
  • Soon-Jik Kwon (AEIL Inc.) ;
  • Min Jeong Baek (National Insititue of Biological Resources) ;
  • Sun-Jae Park (National Insititue of Biological Resources) ;
  • Changseob Lim (Korean Entomological Institute, College of Life Sciences, Korea University) ;
  • Yeon Jae Bae (Korean Entomological Institute, College of Life Sciences, Korea University)
  • 강지현 (고려대학교 생명과학대학 한국곤충연구소) ;
  • 황정미 (고려대학교 생명과학대학 한국곤충연구소) ;
  • 권순직 ((주)애일) ;
  • 백민정 (국립생물자원관) ;
  • 박선재 (국립생물자원관) ;
  • 임창섭 (고려대학교 생명과학대학 한국곤충연구소) ;
  • 배연재 (고려대학교 생명과학대학 한국곤충연구소)
  • Received : 2023.09.11
  • Accepted : 2023.09.26
  • Published : 2023.09.30

Abstract

The invasive red swamp crayfish, Procambarus clarkii, is native to south-central United States and northeastern Mexico. Recently, it has been being spreading in the wild in South Korea. However, its primary sources, introduction routes, establishment, and expansion in South Korea remain unclear. Here, we analyzed genetic diversity and population genetic structures of its domestic natural populations during early invasion, commercial stock from local aquaria (a suspected introduction source), and original United States population using mitochondrial COI gene sequences for 267 individuals and eight microsatellite markers for 158 individuals. Natural and commercial populations of P. clarkii showed reduced genetic diversity (e.g., haplotype diversity and allelic richness). The highest genetic diversity was observed in one original source population based on both genetic markers. Despite a large number of individuals in commercial aquaria, we detected remarkably low genetic diversity and only three haplotypes among 226 individuals, suggesting an inbred population likely originating from a small founder group. Additionally, the low genetic diversity in the natural population indicates a small effective population size during early establishment of P. clarkii in South Korea. Interestingly, genetic differentiation between natural populations and the United States population was lower than that between natural populations and aquarium populations. This suggests that various genetic types from the United States likely have entered different domestic aquariums, leading to distinct natural populations through separate pathways. Results of our study will provide an insight on the level of genetic divergence and population differentiation during the initial stage of invasion of non-indigenous species into new environments.

미국과 멕시코 지역이 원산지로 알려진 미국가재는 세계적인 침입종으로서, 최근 국내에서도 자연개체군의 출현과 개체수의 증가가 보고 되어왔다. 본 연구에서는 미토콘드리아 COI 유전자 및 초위성체 마커를 이용하여, 다양한 체색을 포함한 침입 자연개체군, 유입경로로 추정되는 수족관 개체군, 원산지 개체군인 미국 개체군의 유전자 다양성 및 집단유전학 분석을 수행하였다. 미토콘드리아 COI 유전자 다양성 분석 결과, 국내에서 채집된 침입 자연개체군(33개체)과 수족관 개체군(226개체)에서 5개의 단상형만이 발견되었으며, 초위성체 마커를 이용한 집단유전학 분석 결과에서도 침입 자연개체군과 수족관 개체군은 낮은 유전자 다양성을 나타냈다. 미국 개체군의 유전자 다양성은 두 마커에서 모두 높게 나타났는데, 이는 일반적으로 원산지(source population) 개체군이 높은 유전자 다양성을 가지는 특성을 보여준다고 할 수 있다. 본 연구에서 미국 개체군에서 수족관 개체군으로 그리고 침입 자연개체군으로 유입된 경로를 직접적으로 보여주지는 않으나, 모든 개체군에서 공유되는 COI 단상형(haplotype)과 낮은 유전적 분화도(FST)로 볼 때, 원산지인 미국으로부터 수입된 개체들이 각기 다른 수족관을 통해 침입 자연개체군으로 유입되었을 가능성을 보여준다. 특히 수족관 개체군은 많은 개체수임에도 불구하고, 매우 낮은 유전적 다양성을 보임으로써 창시자 효과 후 inbreeding에 의한 개체군일 가능성을 보여주며, 이는 소수의 개체로부터 대량 증식되었을 가능성을 보여준다. 또한 서로 다른 체색을 띠는 수족관 개체들은 체색에 따른 유전적 차이는 없었다. 다만 주홍색 가재와 흰색 가재에서 더 높은 inbreeding이 나타났을 가능성을 보여준다. 따라서 자연개체군의 체색의 경우 수족관 개체의 특정 체색으로부터 유입되었다기보다는 자연환경에서 적응에 의해 나타난 변화의 가능성이 높다고 할 수 있다. 또한 침입 자연개체군의 낮은 유전적 다양성으로 볼 때 초기 국내 자연개체군의 유효집단(effective population)의 크기는 크지 않을 것으로 보이며, 근거리에 위치한 두 침입 자연개체군의 비교적 큰 유전적 분화도 결과로 볼 때 두 침입 자연개체군의 유전적 흐름보다는, 원산지인 미국의 다양한 유전자형이 다양한 국내 지역 수족관으로 유입되고, 이후 각각 다른 경로를 통해 각각의 자연개체군을 형성했을 것으로 보인다. 이는 본 연구에 포함되지 않은 다른 유입경로가 있음을 보여주며, 대량 사육되어 판매되는 미국가재가 자연개체군으로 유입되었을 가능성을 나타낸다. 본 연구 결과에서 얻은 미국 개체군, 국내 수족관 개체군, 국내 침입 자연개체군의 유전자 다양성 및 집단유전학 연구는 개체군 증가와 확산이 우려되는 국내 침입 자연개체군의 크기 및 유입경로를 추론하는 데 중요한 정보가 될 것이며, 이후 국내 자연개체군 대량 발생의 분석과 모니터링에 활용될 수 있을 것이다.

Keywords

Acknowledgement

본 연구는 환경부의 재원으로 국립생물자원관의 지원을 받아 수행하였으며(NIBR202311101), 환경문제 생물종 특성 연구(3차년도, 11-1480592-001839-01)의 데이터를 포함하였습니다. 미국에서 미국가재 표본을 확보해 주신 충북대학교 박종석 교수님께 감사 인사드립니다.

References

  1. Bissattini AM, L Traversetti, G Bellavia and M Scalici. 2015. Tolerance of increasing water salinity in the red swamp crayfish Procambarus clarkii (Girard, 1852). J. Crustac. Biol. 35:682-685. https://doi.org/10.1163/1937240X-00002366
  2. Carr CM, SM Hardy, TM Brown, TA Macdonald and PD Hebert. 2011. A tri-oceanic perspective: DNA barcoding reveals geographic structure and cryptic diversity in Canadian polychaetes. PLoS One 6:e22232. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0022232
  3. Catherine S, MA Pedro, A Laura, B Filipe, C Justine, C Christoph and T Elena. 2016. The red swamp crayfish Procambarus clarkii in Europe: Impacts on aquatic ecosystems and human well-being. Limnologica 58:78-93. https://doi.org/10.1016/j.limno.2016.03.003
  4. Choi JY, SK Kim, JC Kim and JH Yun. 2021. Invasion and dispersion of the exotic species Procambarus clarkii (Decapoda Cambaridae) in Yeongsan River Basin, South Korea. Animals 11:3489. https://doi.org/10.3390/ani11123489
  5. Evanno G, S Regnaut and J Goudet. 2005. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study. Mol. Ecol. 14:2611-2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x
  6. Excoffier L and HEL Lischer. 2010. Arlequin suite ver 3.5: A new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Mol. Ecol. Resour. 10:564-567. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x
  7. Ghabooli S, TA Shiganova, A Zhan, ME Cristescu, P Eghtesadi-Araghi and HJ MacIsaac. 2011. Multiple introductions and invasion pathways for the invasive ctenophore Mnemiopsis leidyi in Eurasia. Biol. Invasions 13:679-690. https://doi.org/10.1007/s10530-010-9859-8
  8. Goudet J. 2001. FSTAT, a program to estimate and test gene diversity and fixation indices (version 2.9.3). http://www2.unil.ch/popgen/softwares/fstat.htm
  9. Hartl D and AG Clark. 2007. Principles of Population Genetics. Sinauer Associates. Sunderland, MA. https://doi.org/10.1093/jhered/esm035
  10. Haubrock PJ, AF Inghilesi, G Mazza, M Bendoni, L Solari and E Tricarico. 2019. Burrowing activity of Procambarus clarkii on levees: analysing behaviour and burrow structure. Wetl. Ecol. Manag. 27:497-511. https://doi.org/10.1007/s11273-019-09674-3
  11. Hebert PDN, A Cywinska, SL Ball and JR deWaard. 2003. Biological identifications through DNA barcodes. Proc. R. Soc. B-Biol. Sci. 270:313-321. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.2218
  12. Huang J, S Tang, F Cai, Y Lin and Z Wu. 2017. Microsatellite evidence of dispersal mechanism of red swamp crayfish (Procambarus clarkii) in the Pearl River basin and implications for its management. Sci. Rep. 7:8272. https://doi.org/10.1038/s41598-017-08552-3
  13. Jang JE, SY Byeon, HR Kim, JY Kim, HH Myeong and HJ Lee. 2021. Genetic evidence for sex-biased dispersal and cryptic diversity in the greater horseshoe bat, Rhinolophus ferrumequinum. Biodivers. Conserv. 30:847-864. https://doi.org/10.1007/s10531-021-02120-y
  14. Jung SW, J Lee, T Kawai, P Kim and S Kim. 2022. Distribution status of invasive alien species (Procambarus clarkii (Girard, 1852)) using biomonitoring with environmental DNA in South Korea. Korean J. Environ. Ecol. 36:368-380. https://doi.org/10.13047/KJEE.2022.36.4.368
  15. Kang JH, D Ham, SH Park, JM Hwang, SJ Park, MJ Baek and YJ Bae. 2023. Population genetic structure of a recent insect invasion: a gall midge, Asynapta groverae (Diptera: Cecidomyiidae) in South Korea since the first outbreak in 2008. Sci. Rep. 13:2812. https://doi.org/10.1038/s41598-023-29782-8
  16. Kim JM, JH Kil, WM Kim, JH Seo, HC Shin, WH Kim, JY Ban, UG Kim, JY Lee, GS Go, SH Park and HS Oh. 2006. A Study of Detailed Survey on Invasive Alien Species in Korea and Designation of Invasive Alien Species in Foreign Countries. National Institute of Environmental Research. Incheon, Korea. p. 408.
  17. Kim SH, HJ Baek and GB Yang. 2019. Report on settlement of alien species red swamp crawfish (Procambarus clarkii) in Korea. Korean J. Environ. Ecol. 52:333-339. https://doi.org/10.11614/KSL.2019.52.4.333
  18. Kim YR, JE Jang, H Choi and HJ Lee. 2020. Phylogeographic and population genetic study of a Korean endemic freshwater fish species, Zacco koreanus. Korean J. Environ. Biol. 38:650-657. https://doi.org/10.11626/KJEB.2020.38.4.650
  19. Lee DS and YS Park. 2019. Evaluation of potential distribution area of the red swamp crayfish(Procambarus clarkii) in South Korea. Korean J. Environ. Ecol. 52:340-347. https://doi.org/10.11614/KSL.2019.52.4.340
  20. Le Roux J and AM Wieczorek. 2009. Molecular systematics and population genetics of biological invasions: towards a better understanding of invasive species management. Ann. Appl. Biol. 154:1-17. https://doi.org/10.1111/j.1744-7348.2008.00280.x
  21. NIBR. 2020. Research on the Features of Environmentally Issued Animals (II)(No. 11-1480592-001732-01). National Institute of Biological Resources, Incheon, Korea. pp. 105.
  22. Oficialdegui FJ, MI Sanchez and M Clavero. 2020. One century away from home: how the red swamp crayfish took over the world. Rev. Fish Biol. Fish. 30:121-135. https://doi.org/10.1007/s11160-020-09594-z
  23. Park CW, JW Kim, YJ Cho, JG Kim, MJ Lee and SH Kim. 2020. Distribution of invasive alien species red swamp crawfish(Procambarus clarkii) in Korea. Korean J. Environ. Ecol. 53:331-335. https://doi.org/10.11614/KSL.2020.53.4.331
  24. Richman NI, M Bohm, SB Adams, F Alvarez, EA Bergey, JJS Bunn, Q Burnham, J Cordeiro, J Coughran, KA Crandall, KL Dawkins, ... , TS Walsh and B Collen. 2015. Multiple drivers of decline in the global status of freshwater crayfish (Decapoda: Astacidea). Philos. Trans. R. Soc. B-Biol. Sci. 370:20140060. https://doi.org/10.1098/rstb.2014.0060
  25. Rousset F. 2008. GENEPOP'007: a complete re-implementation of the GENEPOP software for Windows and Linux. Mol. Ecol. Resour. 8:103-106. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01931.x
  26. Rozas J, A Ferrer-Mata, JC Sanchez-DelBarrio, S Guirao-Rico, P Librado, SE Ramos-Onsins and A Sanchez-Gracia. 2017. DnaSP 6: DNA sequence polymorphism analysis of large datasets. Mol. Biol. Evol. 34:3299-3302. https://doi.org/10.1093/molbev/msx248
  27. Song, HR, NY Kim, SH Kim, DE Kim, DH Lee, DH Choi, HJ Lee, HJ Baek, DK Kim, MJ Kim, TB Ryu, YC Kim and SW Sim. 2018. Investigating Ecological Risk of Alien Species (V). National Institute of Ecology, Seocheon, Korea, 89pp.
  28. Song J, J Hong and K Cho. 2022. Availability of the metapopulation theory in research of biological invasion: Focusing on the invasion success. Korean J. Environ. Biol. 40:525-549. https://doi.org/10.11626/KJEB.2022.40.4.525
  29. Stepien CA, JE Brown, ME Neilson and MA Tumeo. 2005. Genetic diversity of invasive species in the Great Lakes versus their Eurasian source populations: insights for risk analysis. Risk. Anal. 25:1043-1060. http://doi.org/10.1111/j.1539-6924.2005.00655.x
  30. Teacher AGF and DJ Griffiths. 2011. HapStar: Automated haplotype network layout and visualization. Mol. Ecol. Resour. 11:151-153. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02890.x
  31. Van Oosterhout C, WF Hutchinson, DP Wills and P Shipley. 2004. MICRO-CHECKER: software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data. Mol. Ecol. Resour. 4:535-538. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2004.00684.x
  32. Yi S, Y Li, L Shi, L Zhang, Q Li and J Chen. 2018. Characterization of population genetic structure of red swamp crayfish, Procambarus clarkii, in China. Sci. Rep. 8:5586. https://doi.org/10.1038/s41598-018-23986-z